Аннотация
Несмотря на наличие большого числа опылителей цветковых растений во всем мире, европейская медоносная пчела, Apis melifera, играет наиболее важную роль в опылении ряда сельскохозяйственных культур, включая все овощи, непищевые и масличные культуры, декоративные и лекарственные растения и другие. Опыт отдельных случаев полного исчезновения медоносных пчел в отдельных регионах показал, что это явление приводит к резкому кризису опыления и снижению способности или даже полной невозможности выращивать насекомоопыляемые культуры, если полагаться только на местных, естественно встречающихся опылителей. Современные научные данные свидетельствуют о глобальном вымирании пчел между меловым и палеогеновым периодами (меловой и третичный периоды), что привело к исчезновению цветов, поскольку они не могли давать жизнеспособные плоды и прорастать из-за отсутствия опыления пчелами или другими животными. Начиная со средних веков и до наших дней существуют свидетельства того, что медоносные пчелы всегда преодолевали неблагоприятные факторы, воздействующие на них на протяжении веков, после чего их популяция полностью восстанавливалась. К этому факту следует относиться с большой осторожностью, учитывая появление во второй половине 20 века нового, широко распространенного стрессового фактора — интоксикации ульев антибиотиками и акарицидами, а также обработки посевов пестицидами. Наряду с острой и хронической интоксикацией пчел и продуктов пчеловодства, существуют и другие новые крупные стрессовые факторы глобального значения, снижающие численность пчелиных колоний: широкое распространение патогенных организмов и жуков-вредителей, изменение климата и неблагоприятные климатические условия, изменение ландшафта и ограничение естественных мест обитания, интенсификация сельскохозяйственного производства, неполноценное питание, внедрение инвазивных видов. В данном отчете обобщается влияние отдельных негативных факторов на здоровье и поведение пчел с целью ограничения совокупного воздействия вышеперечисленных стрессоров.
1.Введение
Европейская медоносная пчела, Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae), управлялась на протяжении тысячелетий [1]. Этот вид был одомашнен древними египтянами около 2600 года до нашей эры [2]. С тех пор пчелы используются как источник уникальных, натуральных, многофункциональных продуктов (в основном меда и воска). Однако более значимая экологическая функция вида связана с опылением широкого спектра видов сельскохозяйственных и дикорастущих растений. Медоносная пчела является одним из примерно 200 000 существующих видов опылителей растений [3]. Приблизительно 84% сельскохозяйственных культур, выращиваемых в Европе, зависят от опыления насекомыми [4]. Единственным крупным исключением являются зерновые культуры, опыляемые ветром. Пчелы, как дикие, так и управляемые, обеспечивают около 80% опыления насекомыми цветущих растений [5]. Среди них медоносная пчела играет наиболее важную роль в этом процессе, особенно в опылении яблони, вишни, мелкого винограда, киви, брокколи, моркови, цветной капусты, сельдерея, огурца, лука, тыквы, бобовых, подсолнечника и многих других.
Роль A. mellifera как опылителя в естественной среде обитания важна по нескольким причинам. Во-первых, опыление, опосредованное животными, представляет собой жизненно важное поддержание экосистемы, т.е. 87,5% видов цветковых растений опыляются животными [6]. Хорошо известно, что медоносная пчела считается супергенералистом, который играет жизненно важную роль в функционировании многих наземных экосистем [7]. В отличие от других опылителей, численность которых в последние годы значительно сократилась, в основном в результате потери среды обитания, популяции A. mellifera могут преодолеть эти нарушения [8]. Недавнее увеличение смертности управляемых колоний A. mellifera в некоторых частях мира (США) может привести к увеличению одичавшей популяции, которая более восприимчива в основном к клещу Варроа [9]. В некоторых странах интродукция популяций A. mellifera привела к конкуренции с другими опылителями [10,11]. Типичным примером является Австралия, где пчеловоды ограничены в использовании сельскохозяйственных земель, но не национальных парков именно по этой причине [12]. Учитывая важность медоносных пчел для пропитания человечества, сокращение числа пчелиных колоний в Европе и Америке в последние десятилетия вызывает все большую озабоченность. Некоторые из опубликованных материалов описывают необычные и несколько трагические последствия будущего кризиса популяций медоносных пчел и других видов опылителей [13,14]. Другие исследования связывают проблему с деградацией природных экосистем и устойчивой тенденцией к потере все большего количества биоразнообразия планеты [15,16].
Цель данного отчета — обобщить и проанализировать опубликованные в научной литературе данные о причинах, факторах и условиях, связанных с плохим состоянием здоровья и гибелью пчел и пчелиных колоний.
2.Исторические случаи снижения численности медоносных пчел
2.1. Доисторическое событие вымирания
Известны случаи полного вымирания пчел или популяционных кризисов. Установлено, что доисторическое массовое вымирание видов пчел из колонии Xylocopinae произошло во время перехода между меловым и палеогеновым геологическими периодами, около 65,5 миллионов лет назад [17]. Этот период оставил характерный отпечаток на геологических слоях — тонкий глинистый слой, известный как K-Pg (Cretaceous-Paleogene) или K-T boundary. На основании последовательности и филогенетического анализа двух митохондриальных генов COI (субъединица 1 цитохромоксидазы) и cytb (цитохром b) и двух ядерных генов, F1 и F2 фактора элонгации-1α (EF-1α) трибы Xylocopinae [17], авторы предположили нарушение многих связей между растениями и насекомыми в то время, что оказало негативное влияние на пчел. Считается, что массовое вымирание в меловом-палеогеновом периоде было вызвано разрушительным изменением глобального климата.
2.2. Средневековая гибель пчел
В средневековой Европе упоминание о «пчелиной смертности» в Ирландии встречается в 951 году, согласно «Анналам Ольстера». Ссылаясь на тот же источник, Флеминг [18] снова отметил «высокую смертность среди людей, скота и пчел» в Ирландии в 992 году. В том же году вымиранию пчел предшествовала долгая и суровая зима и засуха летом в сочетании с атакой грибковых «болезней или дернины» (а именно спорыньи, Claviceps purpurea (Fr.) Tul. 1853) на зерновые культуры. Склероции спорыньи содержат высокие концентрации (до 2% от сухой массы) алкалоида эрготамина, который накапливается в так называемой сахарной росе, привлекающей пчел. Результатом стал массовый голод и эпидемия эрготизма во Франции в том же году. Суровая зима и сухое лето предшествовали «беспрецедентному мору и опустошению пчел», поразившему всю Баварию в 1035 году. Необычный холод летом того года уничтожил производство кукурузы и фруктов (Анналы Ольстера).
Даже эти исторические записи из средневековой Европы указывают на четкую причинно-следственную связь: плохая погода привела к снижению производства нектара, что, в свою очередь, негативно сказалось на продуктивности колоний.
Самая ранняя зафиксированная отправка пчел в Новый Свет (Северную Америку) произошла из Англии в 1621 году. К 1650 году почти все фермы в Новой Англии имели одну или две колонии пчел, но есть свидетельства того, что количество пчел, которыми управляли американские колонисты, сократилось после 1670 года, через 50 лет после того, как медоносная пчела была завезена из Европы в Северную Америку. По мнению Пеллетта [19], наиболее вероятная причина была связана с неизвестным инфекционным заболеванием.
2.3. Другие необъяснимые свидетельства гибели пчел
Многие пчелиные эпидемии, подробно зафиксированные в прошлом, остаются необъяснимыми. Например, в 1903 году 2000 колоний погибли от неизвестной «исчезающей болезни» в долине Кэш в штате Юта [20]. Важно, однако, что предыдущая зима была суровой, а весна холодной. В 1995-1996 годах пчеловоды в Пенсильвании потеряли 53% своих колоний по неустановленной причине [21]. Одна из самых известных эпидемий произошла на острове Уайт, небольшом острове у южного побережья Англии, когда три отдельные эпидемии между 1905 и 1919 годами уничтожили 90% пчел острова [22]. В этом случае были задействованы такие патогенные факторы, как трахейный клещ Acarapis woodi и микроспоридия Nosema apis. Впоследствии, после долгих и продолжительных исследований в течение многих лет, было выдвинуто предположение, что болезнь была вызвана сочетанием факторов, в частности, заражением вирусом хронического паралича пчел (совершенно неизвестным в то время), а также неблагоприятными климатическими условиями, которые ограничили рост растений и, следовательно, косвенно повлияли на кормовую базу пчел из-за отсутствия цветов [23].
Хотя с 1961 года количество управляемых ульев в мире увеличилось на 45%, доля пчелозависимых опыляемых культур выросла гораздо более резко — на 300% [24]. При этом многие ульи, особенно в странах с промышленно развитым, высокоинтенсивным сельским хозяйством, выращиваются как передвижные установки для опыления сельскохозяйственных культур, а не для производства пчелиного меда и других продуктов [25]. Недостаточно внимания уделяется потенциальному негативному эффекту транспортировки ульев на большие расстояния и связанному с этим стрессу для пчел [26,27].
3.Синдром распада колоний
Многие исследования связывают гибель пчелиных колоний с популярным симптомом/синдромом распада колоний (CCD). Как следует из названия, типичной характеристикой этого патологического явления является полное отсутствие или присутствие в улье очень небольшого количества взрослых (воображаемых) пчел при наличии живого расплода (яиц, личинок, предкуколок и куколок) и живой пчелиной матки. Общей особенностью является то, что рабочие пчелы покидают улей и не возвращаются [28,29]. Фактически, нет никаких фактических доказательств смерти отдельных особей. Внутри или перед пораженным ульем не обнаруживается трупов, что является характерным признаком острого отравления [30]. Кроме того, нет никаких признаков вторжения в улей других насекомых, таких как осы или шершни. Визуальный осмотр показывает, что живые особи в улье, как имагинальные, так и расплод, обычно заражены эктопаразитическим клещом-Varroa destructor [31]. Другими вредителями, обнаруженными во всех пчелиных колониях, пораженных синдромом, являются внутриклеточные, кишечные паразиты (микроспоридии), в основном Nosema ceranae, и другие представители того же рода [32]. Другие неспецифические признаки, указывающие на то, что пчелиные колонии находятся в кризисе, но не обязательно продиктованные CCD, включают сокращение периода (примерно с 25 до 5 дней), в течение которого молодые пчелы ухаживают за личинками и куколками, прежде чем стать рабочими, производящими воск; значительно замедленные атаки ульевых вредителей, колония включает в себя в основном молодых взрослых пчел и т.д. В своей классической форме синдром, по-видимому, локализован только в США и, в некоторых случаях, в Европе [33].
4.Что на самом деле приводит к упадку медоносных пчел?
Широко распространенные представления, в том числе и среди академического сообщества, связывают основную проблему — снижение численности пчелиных колоний и любые другие формы потерь пчел — в основном или исключительно с вышеупомянутым патологическим явлением CCD. Однако ученые и эксперты, занимающиеся исследованием этой проблемы, рассматривают две формы потерь медоносных пчел:
- Ежегодная (наиболее частая) — в результате неудачной зимовки, вызванной биотическими факторами (такими как инфекции и паразиты), острой интоксикацией и рядом других причин, которые являются предметом обсуждения в данном обзоре [34].
- Многолетнее-постоянное сокращение численности пчелиных колоний в отдельных, конкретных регионах.
Например, известно, что с середины 1980-х годов до настоящего времени количество пчелиных колоний в Европе сократилось на 25%, а в США — на 50-60% [35]. В то же время, несмотря на спорадическое локальное вымирание, количество пчелиных колоний в мире увеличилось примерно на 45% за последние 50 лет, а точнее с 1961 года [24,35]. Последнее кажется обнадеживающим, но эти данные следует интерпретировать с осторожностью. Обычно пчеловоды компенсируют потерю одного улья, разделяя его на два. Это приводит к «ослаблению» двух новых колоний пчел, а долгосрочный эффект от многократного применения этой практики до конца не изучен. Очень часто не хватает объективно собранной информации о состоянии медоносной пчелы в отдельных странах, об изменении численности популяции за годы и по регионам. Например, в Австрии и Чехии потери колоний в зимний период колебались из года в год, с сильными региональными различиями. Было замечено, что зимние потери связаны с проблемами с матками, различиями в динамике популяции и обработкой против клеща Варроа, различиями в количестве пчеловодов и колоний и т.д. [36]. В целом, в 20 веке в Европе выделяют два периода в соответствии с преобладающей тенденцией: увеличение общего числа пчелиных колоний в 1965-1985 годах и уменьшение числа ульев в 1986-2005 годах [4]. Число пчеловодов, как профессионально занимающихся пчеловодством, так и тех, для кого пчеловодство является хобби (хозяйства с числом колоний до 50), в Европе также сокращается. Изменения, зарегистрированные в период с 2000 по 2010 год, показывают увеличение общего количества ульев в Европе с 15 миллионов в 2000 году до 16,4 миллиона в 2007 году, снижение в 2008-2009 годах и снова некоторое увеличение к концу периода 2010 года, примерно до 15,8 миллиона ульев [37]. Для сравнения, в 2010 году в Болгарии было зарегистрировано более 613 000 пчелиных колоний [35]. Если в 2006 году в стране насчитывалось 671 674 колонии, в 2007 году — 718 822, то в последующие годы их количество неуклонно снижалось, и в 2012 году достигло 529 117 — снижение от 21% до 26,4%. За этот период количество хозяйств, занимающихся пчеловодством (пчеловодов), также сократилось с 31 026 в 2008 году до 19 238 в 2012 году, т.е. на 40%.
5.Факторы, влияющие на здоровье медоносных пчел
Существует пять стрессовых факторов глобального значения, которые, как считается, имеют отношение к сокращению числа пчелиных колоний в разных частях мира. Это антропогенное распространение по всему миру патогенных организмов и жуков-вредителей (Aethina tumida), изменение климата и неблагоприятные климатические условия, изменение ландшафта с ограничением естественных мест обитания, интенсификация сельскохозяйственного производства (включая использование удобрений и пестицидов) и вторжение новых неместных видов [38]
5.1. Биотические факторы
Известно, что в общей сложности 29 болезней и вредителей являются причиной ежегодной гибели пчелиных колоний почти во всем мире [35]. Среди возбудителей болезней и вредителей колоний медоносных пчел — клещ Варроа (Varroa destructor), микроспоридии (Nosem apis; N. ceranae, более вирулентная); грибки, такие как Ascophaera apis; бактерии (Paenibacillus larvae, Melissococcus plutonius), амебы (Malpighamoeba mellificae), септицемия и спироплазма, мелкие ульевые жуки (Aethina tumida), восковая моль (Pyralidae) и другие [3,38].
Паразитический клещ Varroa destructor был завезен в Европу (возможно в 1950-х годах) [39] и Северную Америку (впервые обнаружен в 1987-х годах) [40], что сделало его практически повсеместным вредителем медоносных пчел [41]. Исключением является Австралия, а также некоторые изолированные острова и, возможно, отдельные страны Центральной Африки, где паразит еще не идентифицирован [4]. Этот клещ является причиной значительных ежегодных потерь пчелиных колоний в Канаде и ряде европейских стран [35]. В регионах, где V. destructor не является серьезной проблемой, пчеловодство незначительно или не ведется вообще [42]. Ряд авторов называют этот вид наиболее вероятной причиной исчезновения популяций пчел в Европе, США и Канаде [31,35,43,44,45]. Помимо непосредственных вредителей, клещи являются переносчиками различных вирусных заболеваний у паразитирующих пчел [28,42]. Примеры последних включают вирус деформированных крыльев, вирус острого паралича пчел, израильский вирус острого паралича и вирус кашмирской пчелы — все они непосредственно связаны с синдромом пустого улья [46,47,48].
Инфекции микроспоридиями Nosema spp.-N. ceranae и N. apis — приводят к острой диарее у пчел в зимне-весенний период или к латентной инфекции [49,50]. Известны случаи, когда заражение N. ceranae вызывало симптомы, идентичные упадку пчелиных колоний [51]), но связь между этими двумя патологическими явлениями плохо изучена [35].
Малый ульевой жук, Aethina tumida, негативно влияет на все аспекты пчеловодства, включая выращивание маток, производство и переработку меда, а также опыление. В колониях медоносных пчел они питаются пыльцой, медом и иногда расплодом. Ущерб, связанный с заражением Aethina tumida, наносится личиночной стадией жука; взрослые особи оказывают незначительное негативное воздействие на колонию, кроме того, что отвлекают рабочих пчел от их обычных обязанностей в улье [52].
Большая восковая моль (Galleria mellonella) — еще один оппортунистический вредитель, встречающийся в ульях медоносных пчел и наносящий значительный ущерб хранящимся гребням [53]. Ущерб, наносимый личинками G. mellonella, является серьезным в тропических и субтропических регионах и, как полагают, является одним из факторов, способствующих сокращению популяций как одичавших, так и диких медоносных пчел.
В то время как в Европе большое значение придается биотическим факторам, в основном инфекциям и паразитам в ульях, в США большая часть потерь пчелиных колоний объясняется неблагоприятными погодными факторами, голодом, потерей пчелиной матки или стрессом при перевозке ульев на большие расстояния, а также инфекциями (в основном вирусами, бактериями и грибками), которые могут способствовать развитию синдрома CCD [27,29,54,55]. Однако в приведенных здесь исследованиях не учитывается предварительное состояние здоровья пчелиных ульев, погибших в случае транспортного стресса [35].
5.2. Абиотические факторы
5.2.1. Изменение климата
Для того чтобы оценить потенциальное воздействие будущего изменения климата на популяции культурных пчел и других опылителей в долгосрочной перспективе, необходимо проанализировать последствия изменений климата Земли за последние тысячелетия. За последние 3000 лет было три периода похолодания и три периода потепления [56,57]. Например, первое глобальное похолодание произошло в раннем средневековье; так называемые «темные века» (Прокопий, История войн), возможно, стали результатом мощного извержения вулкана, вероятно, в Индонезии, которое насытило атмосферу пылью и токсичными газами. За ним последовало глобальное потепление между 10 и 14 веками и, как следствие, новый холодный период, известный как «Малый ледниковый период», который продолжался до середины 19 века [58,59]. В течение этих чередующихся периодов, которые имели несколько контрастное влияние на сельское хозяйство и зонирование посевов, а также на флору и фауну умеренных широт, пчелы не исчезли полностью, хотя и претерпели некоторые колебания численности, как видно из исторических документов, приведенных выше. Нынешнее потепление, которое, как утверждается, наблюдается с 1850 года, не должно было оказать негативного влияния на насекомых, в том числе на тех, которые участвуют в опылении растений. Изменение климата может влиять на медоносных пчел на разных уровнях. Оно может оказывать прямое влияние на поведение и физиологию медоносных пчел [60]. Оно может изменить качество цветочной среды и увеличить или уменьшить способность колоний к сбору урожая и развитию. Она может определить новые ареалы распространения медоносных пчел и породить новые конкурентные отношения между видами и расами, а также между их паразитами и патогенами [60]. Пчеловоды также будут вынуждены изменить свои методы пчеловодства. Они будут предпочитать перемещать свои ульи в новые кормовые районы и импортировать иностранные расы, чтобы проверить их ценность в новых условиях.
В другом исследовании изучалось влияние климата на уровень зимней смертности медоносных пчел в Австрии [61]. Результаты показали статистическую корреляцию между ежемесячными климатическими переменными и уровнем зимней смертности, что более теплые и сухие погодные условия в предыдущем году сопровождались повышенной зимней смертностью.
5.2.2. Неблагоприятные погодные условия
В дополнение к историческим данным, ряд современных авторов [62,63,64] также придают большое значение неблагоприятным погодным условиям и резким изменениям погоды как фактору сокращения пчелиных колоний. Длительные периоды холодной и дождливой или жаркой и сухой погоды связаны с внезапным и необъяснимым исчезновением пчел и опустошением ульев [28]. Вероятной причиной является длительное отсутствие нектара и пыльцы (корма), что неизбежно приводит к краху пчелиных колоний. Холодная весна 2013 года в США привела к более позднему развитию ульев, тем самым сократив период развития V. destructor. Меньшее количество развитых поколений паразита, а также последующий теплый период, подходящий для активного кормового времени, способствовали значительно меньшей гибели пчелиных колоний в 2013 году по сравнению с последующим 2014 годом [65,66]. В этой же связи, но в противоположном направлении, существует предположение, что хроническая интоксикация ульев в результате обработки тиометоксаном (неоникотиноидом) может задержать развитие личинок и поставить под угрозу существование пчелиной колонии [67].
В период с 2006 по 2011 год в США ежегодно погибало около 32% ульев из-за неудачной зимовки [3]. То же самое наблюдалось и зимой 2012-2013 годов, когда погибло 31% ульев. По словам пчеловодов, симптоматика, похожая на «пустой улей», наблюдается в годы, когда температура поднимается рано весной, часто до таяния снега. В этот период года пчелам требуется больше воды, в том числе для выведения потомства. С другой стороны, воздействие низких температур и ветра также может препятствовать возвращению в улей, что приводит к массовым потерям. Чтобы избежать этого особого механизма опустошения улья, пчеловоды рекомендуют давать подогретую жидкость с добавлением сахара или меда.
6.Пестициды как фактор ухудшения состояния здоровья пчел и пчелиных колоний
Пчелы подвергаются воздействию пестицидов — химических средств, используемых пчеловодами для борьбы с болезнями и вредителями в ульях и вокруг них. Контрастные результаты при обработке семян клотианидином были получены потому, что этот пестицид в первую очередь влиял на сообщества членистоногих в течение четырех недель после посадки, нарушая жизнедеятельность основных таксонов естественных врагов, однако на более поздних стадиях развития кукурузы сообщества демонстрировали тенденцию к восстановлению. [68,69]. Исследование Рундлофа и др. [68] проводилось весной и показало негативное влияние на пчел, в то время как исследование Стерка и др. [69] проводилось осенью и не выявило существенного влияния. Пчелы вступают в контакт с пестицидами при переносе (под действием воздушных потоков) аэрозоля или пыли от применяемого продукта, например, вблизи недавно опрысканных растущих растений, при обработке почвы или при использовании обработанных семян для посева [70,71]. Пероральная интоксикация также возможна при посещении цветущих сорных растений, недавно обработанных пестицидом, или при употреблении загрязненной пищи и воды — пыльцы, нектара, капель гуттации, медовой росы на обработанных растениях и т.д. [72,73,74]
Сублетальные дозы пестицидных продуктов или даже некоторых пестицидов, считающихся абсолютно безопасными, могут привести к серьезным потерям или поставить под угрозу существование пчелиных колоний [75]. По некоторым наблюдениям, если во время обработки пасека находится по соседству с другими пасеками, пчелы пролетают сквозь аэрозольный поток пестицида, а затем впитывают своим телом запах, отличный от специфического для улья [76,77]. Таким образом, пораженные особи не распознаются пчелами, охраняющими колонию пчел, в результате чего они не допускаются в улей или уничтожаются как захватчики [78,79,80]. Это обстоятельство обуславливает необходимость строгого выполнения требования о местном оповещении перед проведением всех химических обработок — опрыскиванием, посевом обработанных семян и т.д. Очевидно, что фенофаза целевой культуры — цветение или другая — в данном случае не имеет значения.
6.1. Влияние пестицидов (кроме неоникотиноидов) на здоровье пчел
Воздействие на пчел сублетальных доз пестицидов происходит не только при использовании системных продуктов (чаще всего водных растворов, применяемых на вегетирующих растениях), но и несистемных, таких как пиретроиды и органофосфаты, которые могут сократить продолжительность жизни особей [75,76]. Недавние исследования показали, что низкие уровни интоксикации — оральной или контактной — активными веществами, отличными от неоникотиноидов, могут ослабить иммунную систему подвергшихся воздействию особей, нарушить их способность к обучению путем наблюдения и общения с другими пчелами, что приводит к потере памяти, изменению пищевого поведения и способности различать вкусы [72,73,74,75,76,77,78,79,80,81,82,83,84]
Повышенные уровни фунгицида хлороталонила были обнаружены в пчелиной пыльце в ульях, где наблюдалась высокая смертность. Однако искусственное кормление личинок и взрослых особей продуктом, содержащим ту же пыльцу, не вызывает увеличения смертности среди особей во время эксперимента [85]. Пчелы более восприимчивы к большинству инсектицидов, но особенно к фипронилу (наиболее смертельному для пчел), большинству неоникотиноидов и пиретроидов, а также некоторым органофосфатам. По мнению Смита и других [35], наибольшую трудность для исследователей представляет экстраполяция данных о последствиях действия пестицидов на пчел, полученных на уровне отдельных опытов, на всю пчелиную колонию. Исследования их действия на пчел одобрены руководством по испытаниям на токсичность OECD (Организация экономического сотрудничества и развития). С помощью анализа ДНК-микрочипов транскрибируемых продуктов из кишечного тракта пчелиных ульев в расплоде Джонсон и другие [86] обнаружили присутствие необычных фрагментов РНК, которые, как полагают, являются результатом заражения одним или несколькими вирусами. Авторы не обнаружили повышенной экспрессии генов, связанных с реакцией организма на интоксикацию пестицидами. По крайней мере, в течение двух десятилетий отдельные исследователи уделяли особое внимание изучению механизмов детоксикации пчел и, в частности, роли гена Р450, который кодирует способность пчел метаболизировать токсичные соединения, попавшие в улей [87,88]. Было высказано предположение, что существует риск выживания медоносных пчел, если пчелы собирают и пьют воду из луж на посевах, обработанных неоникотиноидными инсектицидами [89]. Кроме того, медоносным пчелам и другим местным опылителям угрожает кумулятивное воздействие этих инсектицидов из-за остатков в пыльце, нектаре и воде [89]
6.2. Неоникотиноидные инсектициды
Неоникотиноиды — это синтетические алкалоидные инсектициды, аналоги природного никотина. В обработанных растениях они систематически распространяются акропетально (по восходящей ксилеме). Их относят к группе нейротоксичных инсектицидов. Неоникотиноиды связываются с никотиновыми рецепторами, расположенными в постсинаптической мембране нейронов, и вызывают их активацию, поскольку являются агонистами рецептора [90,91]. Действительно, они селективны, поскольку имеют тенденцию связываться преимущественно с одной из субъединиц (α4β2), составляющих рецептор, которая чаще встречается у насекомых, чем у позвоночных. Неоникотиноиды применяются в различных формах — опрыскивание надземных частей растений, обработка семян и внесение непосредственно в почву на широком спектре сельскохозяйственных культур. На сегодняшний день известны две группы неоникотиноидов: цианозамещенные (ацетамиприд и тиаклоприд) и нитрозамещенные (имидаклоприд, тиаметоксам, клотианидин, нитенпирам и динотефуран). Более того, было доказано, что три основных неоникотиноида, используемых в сельском хозяйстве во всем мире, а именно имидаклоприд, тиаметоксам и клотианидин, представляют наибольший риск для пчел среди всех других пестицидов [92,93]. Разница заключается в химической формуле, определяющей различную токсичность этих двух групп активных веществ для пчел [92,93]. Например, цианозамещенные неоникотиноиды, такие как тиаклоприд и ацетамиприд, увеличивают свою токсичность для пчел в 500 и 100 раз в присутствии азольных фунгицидов
С начала этого тысячелетия в научном сообществе развернулась широкая дискуссия, давшая начало ряду исследовательских программ по негативному воздействию неоникотиноидных пестицидов на опыляющих насекомых, в частности, на управляемые медоносные пчелы или эксплуатируемые иным образом колонии диких пчел [3,38,94,95].
Неоникотиноидные инсектициды попадают в организм медоносных пчел, шмелей и других опылителей, когда насекомые питаются нектаром и пыльцой с обработанных растений [96]. Крупке и др. [97] рассмотрели различные пути загрязнения ульев неоникотиноидами, но в основном сосредоточились на использовании покрытых семян и гранул, которые загрязняют почву. Янг и др. [98] обнаружили негативное влияние сублетальных доз имидаклоприда на поведение медоносных пчел. Кормление особей сахарным сиропом, содержащим 50 мкг/л, показало, что это увеличивает временной интервал между двумя посещениями места кормления [99,100]. Использование в пищу сиропа с содержанием имидаклоприда 1250 мкг/л приводит к значительным изменениям в поведении, при этом некоторые особи не могут вернуться к своим обычным кормовым привычкам, а для других значительно увеличивается время, необходимое для возвращения в улей [99,100]. Повышенная смертность в результате дезориентации и неспособности найти дорогу обратно в улей наблюдалась у пчел, отравленных тиаметоксамом [101,102]. Колонии пчел, подвергшиеся хроническому воздействию клотианидина и тиаметоксама, испытывают значительное, пагубное краткосрочное и долгосрочное воздействие на производительность колонии и судьбу маток, что позволяет предположить, что неоникотиноиды могут комплексно способствовать ослаблению колоний [46]. Те же авторы обнаружили, что потери в отдельных пчелиных колониях определяются различными уровнями генетически обусловленной устойчивости пчел к интоксикации [46].
Необходимо провести некоторые сравнения в отношении использования неоникотиноидов в разных странах. В Австралии 80%-90% пчеловодов избегают сельскохозяйственных полей и размещают свои ульи в лесах, чтобы получить лучший урожай меда. Поэтому их воздействие пестицидов минимально, в отличие от США, Европы, Японии или Китая. Австралийские пчеловоды также знают, что всякий раз, когда они берут свои ульи для опыления миндаля, они теряют ульи, а когда их пчелы кормятся на обработанных неоникотиноидами полях канолы, они заболевают и теряют еще больше ульев на следующую зиму. Более того, до сих пор Австралии повезло избежать нашествия варроа, которая представляет собой серьезную угрозу для здоровья медоносных пчел [103]. По этой причине Австралия экспортирует продукты пчеловодства, пчелиных маток и целые ульи для опыления сельскохозяйственных культур. Напротив, импорт строго запрещен, а карантинные меры являются обязательными [104]. Поскольку использование неоникотиноидных инсектицидов оказалось особенно вредным для окружающей среды (особенно для опылителей, к которым в первую очередь относятся пчелы). Франция стала первой страной в Европе, которая полностью запретила использование пяти неоникотиноидов.
7.Интерактивные и кумулятивные эффекты: Действие биотических и абиотических стрессоров
В отношении причин гибели пчелиных колоний мнения чаще всего полярны, утверждая, что тот или иной индивидуальный стрессовый фактор является главной, если не единственной причиной этого явления. В последнее время все чаще признается, что совместное действие двух или более неблагоприятных факторов различной природы повышает риск гибели колонии. Была выдвинута гипотеза, что плохое состояние здоровья пчел является результатом индивидуального или комбинированного действия различных факторов, таких как стресс из-за плохого питания, голодания и «монокультурной» диеты, резкие метеорологические изменения, снижение генетического разнообразия в популяциях медоносных пчел и т.д., не исключая дополнительной, хронической интоксикации пестицидами [30,39]. Слишком мало известно об иммунном ответе у пчел на уровне отдельных особей и колоний. Однако, будучи социальными насекомыми, пчелы могут полагаться на коллективный иммунный ответ для защиты колонии в целом [105]. Недавно было установлено, что сбалансированное кормление пыльцой и прополисом способно активировать детоксицирующие ферменты у отдельной пчелы [106]. Также считается, что экспериментальные данные о влиянии на защитные способности отдельной особи не могут быть автоматически экстраполированы на всю колонию в реальных полевых экспериментах [35].
Недавние исследования показали, что взаимодействие пестицидов и патогенов приводит к ухудшению состояния здоровья пчелиных колоний [74,107,108]. Воздействие неоникотиноидных пестицидов повышает чувствительность пчел к кишечному паразиту N. ceranae [109]. Имидаклоприд способен синергетически увеличивать уровень заражения Nosema spp. [73], а также смертность [107], когда оба стрессора одновременно присутствуют в улье. Аналогично, Aufauvre и др. [74] обнаружили более высокую смертность от интоксикации фипронилом и заражения N. ceranae вместе, чем при изолированном действии этих двух агентов.
Взаимодействие между стрессорами не ограничивается пестицидами и патогенами. Очень часто недоедание в ульях выделяется как фактор, увеличивающий потери, вызванные пчелиными паразитами. Например, паразит Crithidia spp. вызывает меньшую смертность, если дикие пчелы имеют полноценный источник пищи [110]. Гоулсон и др. [30] предполагают, что пищевой стресс влияет на значения LD50 (летальная доза, 50%) для отдельных токсичных для пчел соединений. Об этом свидетельствуют различные значения LD50 для пестицидов в отдельных, независимых исследованиях [75].
Гоулсон и др. [30] отмечают, что отдельные факторы, оказывающие негативное влияние на здоровье пчел, не действуют изолированно. Очевидно, что все виды пчел подвергаются воздействию различных стрессовых факторов одновременно и с нарастающим эффектом с течением времени. При этом каждый отдельный фактор снижает способность пчел преодолевать негативные последствия действия других стрессоров. Смертность пчел и пчелиных колоний может быть ниже, если зараженный паразитами улей не подвергается дальнейшему воздействию сублетальных доз токсичных веществ, в том числе антибиотиков и акарицидов, используемых в пчеловодстве. Кроме того, пестициды в сельском хозяйстве и/или пчелы не голодают и не подвергаются однообразному питанию, часто возникающему в результате неблагоприятных погодных условий, таких как длительная засуха или низкие температуры. Вывод заключается в том, что сложные причины требуют поиска комплексных решений проблемы. Стратегия должна быть направлена на снижение общего и индивидуального стресса от действия различных неблагоприятных факторов путем радикального изменения среды, в которой живут пчелы и в которой они выполняют свои функции.
8.Некоторые примеры решения проблемы сокращения популяции медоносных пчел
8.1. Уроки Гиндукуша
Перспектива жизни без пчел и других опылителей была продемонстрирована в регионе Маосянь, провинция Сычуань, Юго-Западный Китай, часть горы Гиндукуш, где пчелы, как дикие, так и медоносные (европейские и восточные), исчезли более 20 лет назад [111]. В начале 1990-х годов местные фермеры, которые до этого времени были самодостаточными и в основном удовлетворяли собственные потребности, начали создавать ориентированные на рынок плантации яблонь и груш. Оба фрукта являются самостерильными, что требует опыления цветков пыльцой других, генетически отдаленных видов (сортов) данного вида. С интенсификацией производства и стремлением выпустить на рынок более привлекательные фрукты увеличилось использование пестицидов, в частности, инсектицидов. Ошибочное мнение, что причиной снижения опыления являются насекомые-вредители, атакующие цветы, привело к еще более интенсивному использованию инсектицидов. Естественные места обитания — альтернативные источники нектара для пчел — в основном леса и естественная растительность, были заменены новыми, промышленными плантациями. Это фактически сократило период кормления пчел до 14 дней в году. Второй большой проблемой в регионе была нехватка управляемых медоносных пчел и других насекомых-опылителей. По состоянию на 1999 год эта проблема охватывала соседние районы Гиндукуша — территории Индии, Пакистана и Непала [111,112]. Этот случай уникален тем, что для того, чтобы выжить, местные фермеры были вынуждены перейти на ручное опыление цветов фруктовых деревьев [111]. В Индии, Непале и Пакистане проблема была решена путем восстановления местной растительности, обеспечения мест обитания и источников пищи для пчел, соответствующего управления процессом естественного опыления и обучения фермерских колоний. Таким образом, популяции пчел были восстановлены, и после 2011 года ручное опыление практикуется редко.
Какие выводы можно сделать из опыта Гиндукуша? Основная проблема, однако, заключается в использовании некоторых пестицидов в сельском хозяйстве, даже в соответствии с рекомендациями на этикетках [113]. Другой проблемой является одобрение определенных соединений и препаратов для использования на некоторых культурах, поскольку они представляют больший риск для пчел и окружающей среды, чем тот, который оценивается регулирующими органами. Последнее объясняется тем, что органы используют недостаточную или несоответствующую информацию и устаревшие методы [114]. Неправильное использование пестицидов в сельском хозяйстве является частью проблемы, но это не единственная причина гибели медоносных и других видов пчел. Отказ от использования пестицидов, даже если это возможно и в качестве единственной меры, не будет решением проблемы. Восстановление и сохранение естественной среды обитания опылителей сегодня может обеспечить разнообразие нашего стола завтра [115].
8.2. Опыт Северной Америки
В связи с сокращением числа пчелиных колоний в США более чем на 50% в результате интродукции паразитических клещей, интенсивного использования пестицидов и индустриализации плантаций были выведены гибриды между европейской A. mellifera и африканской медоносной пчелой Apis mellifera scutellata Lepeletier [116]. Новые, гибридные формы демонстрируют повышенную устойчивость к паразитам, инфекционным заболеваниям и некоторым пестицидам [117,118]. Они также находят успешное применение в сельскохозяйственной практике латиноамериканских стран, таких как Бразилия, где они заменили европейскую пчелу и даже были признаны лучшими опылителями, чем европейская [119]. Проблемы, связанные с их использованием: так называемые «африканизированные» пчелы или «пчелы-убийцы», включают меньшее количество рабочих особей в одной колонии, более короткий полет и периметр кормления вокруг колоний, а также высокую смертность при перемещении на новое кормовое место. Кроме того, африканизированные пчелы чрезвычайно агрессивны. В настоящее время они считаются неприменимыми в США из-за мобильного характера пчелиного опыления, используемого там для многих сельскохозяйственных культур [117]. Принимаемые в стране меры направлены на использование менее интенсивных форм сельского хозяйства, связанных с уменьшением зависимости сельского хозяйства от применения пестицидов. Пропагандируется сохранение сорняков и другой растительности вокруг пахотных земель, где пчелы могли бы найти дополнительный корм на более длительный период. Исследования в этом отношении показывают, что структурные изменения в ландшафтном распределении сельскохозяйственных культур с сохранением и/или интродукцией диких видов растений увеличивают видовое разнообразие пчел и опыляющих бабочек [120].
9.Заключительные замечания
Недавняя обеспокоенность в некоторых регионах по поводу увеличения потерь колоний побудила инвестировать средства в более скоординированный мониторинг пчел и исследования того, как вредители и болезни, разнообразие пчел, практика пчеловодства и их кормовая среда влияют на жизнеспособность пчел. Глобальная картина показывает, что в регионах с устоявшимися популяциями паразитического клеща Варроа (V. destructor), паразитирующего на медоносных пчелах, потери колоний постоянно выше. Активная роль V. destructor как переносчика пчелиных вирусов становится значительным фактором в потерях колоний медоносных пчел, наблюдаемых во всем мире. Кроме того, землепользование и условия окружающей среды влияют на доступность и качество источников пищи, а также на условия в улье, и эффективное управление пчелиными колониями в изменяющихся ситуациях зависит от практики пчеловодства и селекции/разведения пчел
Карты потенциального пестицидного риска могут помочь в предотвращении потерь колоний медоносных пчел. Карты могут помочь определить регионы с относительно высоким пестицидным давлением с учетом конкретных видов, что позволит принять меры по охране природы на местном уровне. Это может привести к снижению местного пестицидного давления на соответствующие виды пчел и минимизации экономического ущерба, поскольку вводимые пестицидные нормы могут быть адаптированы к местным зонам высокого риска. Такие действия могут помочь восстановить находящиеся под угрозой исчезновения виды пчел и снизить потери колоний медоносных пчел, что принесет пользу фермерам и видам растений, зависящим от опылителей, за счет увеличения услуг по опылению.
Ссылки
1.Crane, E. Recent research on the world history of beekeeping. Bee World 1999, 80, 174–186. [Google Scholar] [CrossRef]
2.Roffet-Salque, M.; Regert, M.; Evershed, R.P.; Outram, A.K.; Cramp, L.J.; Decavallas, O.; Dunne, J.; Gerbault, P.; Mileto, S.; Mirabaud, S.; et al. Widespread exploitation of the honeybee by early Neolithic famers. Nature 2015, 527, 226–230. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
3.Bee Health: The Role of Pesticides; Reports for Congress. Available online: https://www.fas.org/sgp/crs/misc/R42855.pdf (accessed on 11 December 2012).
4.Potts, S.G.; Biesmeijer, J.C.; Kremen, C.; Neumann, P.; Schweiger, O.; Kunin, W.E. Global pollinator declines: Trends, impacts and drivers. Trends Ecol. Evol. 2010, 25, 345–353. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
5.Gill, R.J.; Ramos-Rodriguez, O.; Raine, N.E. Combined pesticide exposure severely affects individual- and colony-level traits in bees. Nature 2012, 491, 105–108. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
6.Ollerton, J.; Winfree, R.; Tarrant, S. How many flowering plants are pollinated by animals? Oikos 2011, 120, 321–326. [Google Scholar] [CrossRef]
7.Geslin, B.; Gauzens, B.; Baude, M.; Dajoz, I.; Fontaine, C.; Henry, M.; Ropars, L.; Rollin, O.; Thébault, E.; Vereecken, N.J. Massively introduced managed species and their consequences for plant–pollinator interactions. Adv. Ecol. Res. 2017, 57, 147–199. [Google Scholar]
8.Hermansen, T.D.; Britton, D.R.; Ayre, D.J.; Minchinton, T.E. Identifying the real pollinators? Exotic honey bees are the dominant flower visitors and only effective pollinators of Avicennia marina in Australian temperate mangroves. Estuar. Coasts 2014, 37, 621–635. [Google Scholar] [CrossRef]
9.Thompson, C.E.; Biesmeijer, J.C.; Allnutt, T.R.; Pietravalle, S.; Budge, G.E. Parasite pressures on feral honey bees (Apis mellifera sp.). PLoS ONE 2014, 9, e105164. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
10.Giannini, T.C.; Garibaldi, L.A.; Acosta, A.L.; Silva, J.S.; Maia, K.P.; Saraiva, A.M.; Guimaraes, P.R.; Kleinert, A.M.P. Native and non-native supergeneralist bee species have different effects on plant-bee networks. PLoS ONE 2015, 10, e0137198. [Google Scholar] [CrossRef]
11.Abe, T.; Wada, K.; Kato, Y.; Makino, S.; Okochi, I. Alien pollinator promotes invasive mutualism in an insular pollination system. Biol. Invasions 2011, 13, 957–967. [Google Scholar] [CrossRef]
12.Gross, C.L.; Mackay, D. Honeybees reduce fitness in the pioneer shrub Melastoma affine (Melastomataceae). Biol. Conserv. 1998, 86, 169–178. [Google Scholar] [CrossRef]
13.Wratten, S.D.; Gillespie, M.; Decourtye, A.; Mader, E.; Desneux, N. Pollinator habitat enhancement: Benefits to other ecosystem services. Agric. Ecosyst. Environ. 2012, 159, 112–122. [Google Scholar] [CrossRef]
14.Rader, R.; Bartomeus, I.; Garibaldi, L.A.; Garratt, M.P.; Howlett, B.G.; Winfree, R.; Cunningham, S.A.; Mayfield, M.M.; Arthur, A.D.; Andersson, G.K.; et al. Non-bee insects are important contributors to global crop pollination. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2016, 113, 146–151. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
15.Minteer, B.A.; Collins, J.P. Move it or lose it? The ecological ethics of relocating species under climate change. Ecol. Appl. 2010, 20, 1801–1804. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
16.UNEP Emerging Issues: Global Honey Bee Colony Disorder and Other Threats to Insect Pollinators. Available online: http://www.unep.org/dewa/Portals/67/pdf/Global_Bee_Colony_Disorder_and_Threats_insect_pollinators.pdf (accessed on 10 March 2011).
17.Rehan, S.M.; Leys, R.; Schwarz, M.P. First Evidence for a Massive Extinction Event Affecting Bees Close to the K-T Boundary. PLoS ONE 2013, 8, e76683. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
18.Fleming, G. Animal Plagues: Their History, Nature, and Prevention; Chapman and Hall: London, UK, 1871; p. 548. [Google Scholar]
19.Pellett, F.C. History of American Beekeeping; Collegiate Press: Ames, IA, USA, 1938; p. 303. [Google Scholar]
20.Critchlow, B.P. Gleanings in Bee Culture. Bee Cult. Mag. 1904, 32, 692. [Google Scholar]
21.Finley, J.; Camazine, S.; Frazier, M. The epidemic of honey bee colony losses during the 1995–1996 season. Am. Bee J. 1996, 136, 805–808. [Google Scholar]
22.Bailey, L. The ‘Isle of Wight Disease’: The Origin and Significance of the Myth. Bee World 1964, 45, 32–37. [Google Scholar] [CrossRef]
23.Bailey, L. The Isle of Wight Disease; Central Association of Bee-Keepers: Poole, UK, 2002; p. 11. [Google Scholar]
24.Aizen, M.A.; Harder, L.D. The global stock of domesticated honey bees is growing slower than agricultural demand for pollination. Curr. Biol. 2009, 19, 915–918. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
25.Sumner, D.A.; Boriss, H. Bee-conomics and the leap in pollination fees. J. Agric. Resour. Econ. 2006, 9, 9–11. [Google Scholar]
26.Daberkow, S.; Korb, P.; Hoff, F. Structure of the US beekeeping industry: 1982–2002. J. Econ. Entomol. 2009, 102, 868–886. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
27.vanEngelsdorp, D.; Caron, D.; Hayes, J.; Underwood, R.; Henson, M.; Rennich, K.; Spleen, A.; Andree, M.; Snyder, R.; Lee, K.; et al. A national survey of managed honey bee 2010-2011 winter colony losses in the USA: Results from the Bee Informed Partnership. J. Apic. Res. 2012, 51, 115–124. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
28.vanEngelsdorp, D.; Evans, J.D.; Saegerman, C.; Mullin, C.; Haubruge, E.; Nguyen, B.K.; Frazier, M.; Frazier, J.; Cox-Foster, D.; Chen, Y.P.; et al. Colony collapse disorder: A descriptive study. PLoS ONE 2009, 4, e6481. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
29.vanEngelsdorp, D.; Hayes, J.J.; Underwood, R.; Pettis, J.S. A survey of honey bee colony losses in the United States, fall 2008 to spring 2009. J. Apic. Res. 2010, 49, 7–14. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
30.Goulson, D.; Nicholls, E.; Botías, C.; Rotheray, E.L. Bee Declines Driven by Combined Stress from Parasites, Pesticides and Lack of Flowers. Science 2015, 347, 1255957. [Google Scholar] [CrossRef]
31.Le Conte, Y.; Ellis, M.; Ritter, W. Varroa mites and honey bee health: Can Varroa explain part of the colony losses? Apidologie 2010, 41, 353–363. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
32.Fries, I.; Martín-Hernández, R.; Meana, A.; García-Palencia, P.; Higes, M. Natural infections of Nosema ceranae in European honey bees. J. Apic. Res. 2006, 45, 230–233. [Google Scholar] [CrossRef]
33.Ellis, J.D.; Evans, J.D.; Pettis, J. Colony losses, managed colony population decline, and Colony Collapse Disorder in the United States. J. Apic. Res. 2010, 49, 134–136. [Google Scholar] [CrossRef]
34.van der Zee, R.; Pisa, L.; Andonov, S.; Brodschneider, R.; Charriere, J.D.; Chlebo, R.; Coffey, M.F.; Crailsheim, K.; Dahle, B.; Gajda, A.; et al. Managed honey bee colony losses in Canada, China, Europe, Israel and Turkey, for the winters of 2008–9 and 2009–10. J. Apic. Res. 2012, 51, 91–114. [Google Scholar] [CrossRef]
35.Smith, K.M.; Loh, E.H.; Rostal, M.K.; Zambrana-Torrelio, C.M.; Mendiola, L.; Daszak, P. Pathogens, Pests, and Economics: Drivers of Honey Bee Colony Declines and Losses. EcoHealth 2014, 10, 434–445. [Google Scholar] [CrossRef]
36.Brodschneider, R.; Brus, J.; Danihlík, J. Comparison of apiculture and winter mortality of honey bee colonies (Apis mellifera) in Austria and Czechia. Agric. Ecosyst. Environ. 2019, 274, 24–32. [Google Scholar] [CrossRef]
37.Capri, E.; Marchis, A. Bee Health in Europe: Facts and Figures 2013. In Compendium of the Latest Information on Bee Health in Europe; OPERA Research Centre, Università Cattolica del Sacro Cuore: Milano, Italy, 2013; p. 64. [Google Scholar]
38.Potts, S.; Biesmeijer, K.; Bommarco, R.; Breeze, T.; Carvalheiro, L.; Franzen, M.; Gonzalez-Varo, J.P.; Holzschuh, A.; Kleijn, D.; Klein, A.-M.; et al. Status and trends of European pollinators. In Key Findings of the STEP Project; Pensoft Publishers: Sofia, Bulgaria, 2015; p. 72. [Google Scholar]
39.Bee Health: The Role of Pesticides; Congressional Research Service (CRS), Reports for Congress. Available online: https://www.fas.org/sgp/crs/misc/R43900.pdf (accessed on 17 February 2015).
40.Anderson, D.L.; Trueman, J.W.H. Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) is more than one species. Exp. Appl. Acarol. 2000, 24, 165–189. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
41.Sanford, M.T.; Demark, H.A.; Cromroy, H.L.; Cutts, L. Featured Creatures: Varroa mite. USA: University of Florida Institute of Food and Agricultural Science. 2007. Available online: http://creatures.ifas.ufl.edu/misc/bees/Varroa_mite.htm (accessed on 5 November 2019).
42.Rosenkranz, P.; Aumeier, P.; Ziegelmann, B. Biology and control of Varroa destructor. J. Invertebr. Pathol. 2010, 103, S96–S119. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
43.Neumann, P.; Carreck, N.L. Honey bee colony losses. J. Apic. Res. 2010, 49, 1–6. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
44.Aston, D. Honey bee winter loss survey for England, 2007-8. J. Apic. Res. 2010, 49, 111–112. [Google Scholar] [CrossRef]
45.Gajger, I.T.; Tomljanovic, Z.; Petrinec, Z. Monitoring health status of Croatian honey bee colonies and possible reasons for winter losses. J. Apic. Res. 2010, 49, 107–108. [Google Scholar] [CrossRef]
46.Genersch, E.; Aubert, M. Emerging and re-emerging viruses of the honey bee (Apis mellifera L.). Vet. Res. 2010, 41, 54. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
47.Genersch, E.; von der Ohe, W.; Kaatz, H.; Schroeder, A.; Otten, C.; Buchler, R.; Berg, S.; Ritter, W.; Muhlen, W.; Gisder, S.; et al. The German bee monitoring project: A long term study to understand periodically high winter losses of honey bee colonies. Apidologie 2010, 41, 332–352. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
48.Martin, S.J.; Highfield, A.C.; Brettell, L.; Villalobos, E.M.; Budge, G.E.; Powell, M.; Nikaido, S.; Schroeder, D.C. Global honey bee viral landscape altered by a parasitic mite. Science 2012, 336, 1304–1306. [Google Scholar] [CrossRef]
49.Paxton, R.J. Does infection by Nosema ceranae cause “Colony Collapse Disorder” in honey bees (Apis mellifera)? J. Apic. Res. 2010, 49, 80–84. [Google Scholar] [CrossRef]
50.Kaplan, J.K. Colony Collapse Disorder: An Incomplete Puzzle, Agricultural Research (USDA publication). 2012. Available online: http://www.ars.usda.gov/is/AR/archive/jul12/colony0712.htm (accessed on 5 November 2019).
51.Higes, M.; Garcıa-Palencia, P.; Martın-Hernandez, R.; Meana, A. Experimental infection of Apis mellifera honeybees with Nosema ceranae (Microsporidia). J. Invertebr. Pathol. 2007, 94, 211–217. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
52.Ellis, J.D.; Spiewok, S.; Delaplane, K.S.; Buchholz, S.; Neumann, P.; Tedders, W.L. Susceptibility of Aethina tumida (Coleoptera: Nitidulidae) larvae and pupae to entomopathogenic nematodes. J. Econ. Entomol. 2010, 103, 1–9. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
53.Kwadha, C.A.; Ongamo, G.O.; Ndegwa, P.N.; Raina, S.K.; Fombong, A.T. The Biology and Control of the Greater Wax Moth, Galleria mellonella. Insects 2017, 8, 61. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
54.vanEngelsdorp, D.; Hayes, J.; Underwood, R.M.; Caron, D.; Pettis, J. A survey of managed honey bee colony losses in the USA, fall 2009 to winter 2010. J. Apic. Res. 2011, 50, 1–10. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
55.Cox-Foster, D.L.; Conlan, S.; Holmes, E.C.; Palacios, G.; Evans, J.D.; Moran, N.A.; Quan, P.L.; Briese, T.; Hornig, M.; Geiser, D.M.; et al. A metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder. Science 2007, 318, 283–287. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
56.Broecker, W.S. Was the medieval warm period global? Science 2001, 291, 1497–1499. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
57.Andrew, J.T.; Norman, D.Y.; Keller, B.; Girard, R.; Heneberry, J.; Gunn, J.M.; Hamilton, D.P.; Taylor, P.A. Cooling lakes while the world warms: Effects of forest regrowth and increased dissolved organic matter on the thermal regime of a temperate, urban lake. Limnol. Oceanogr. 2008, 53, 404–410. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
58.Matthews, J.A.; Briffa, K.R. The ‘Little Ice Age’: Re-evaluation of an evolving concept. Geogr. Ann. A 2005, 87, 17–36. [Google Scholar] [CrossRef]
59.Mann, M.E.; Zhang, Z.; Rutherford, S.; Bradley, R.S.; Hughes, M.K.; Shindell, D.; Ammann, C.; Faluvegi, G.; Ni, F. Global signatures and dynamical origins of the Little Ice Age and Medieval Climate Anomaly. Science 2009, 326, 1256–1260. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
60.Le Conte, Y.; Navajas, M. Climate change: Impact on honey bee populations and diseases. Rev. Sci. Tech. OIE 2008, 27, 499–510. [Google Scholar]
61.Switanek, M.; Crailsheim, K.; Truhetz, H.; Brodschneider, R. Modelling seasonal effects of temperature and precipitation on honey bee winter mortality in a temperate climate. Sci. Total. Environ. 2017, 579, 1581–1587. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
62.Bartomeus, I.; Ascher, J.S.; Wagner, D.; Danforth, B.N.; Colla, S.; Kornbluth, S.; Winfree, R. Climate-associated phenological advances in bee pollinators and bee-pollinated plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 20645–20649. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
63.Guler, Y.; Dikmen, F. Potential bee pollinators of sweet cherry in inclement weather conditions. J. Entomol. Res. Soc. 2013, 15, 9–19. [Google Scholar]
64.Zagareanu, A.; Mardari, T.; Modvala, S. Stimulation of resistance of bee families during wintering. J. Anim. Sci. Biotechnol. 2013, 46, 268–271. [Google Scholar]
65.Brodschneider, R.; Gray, A.; Adjlane, N.; Ballis, A.; Brusbardis, V.; Charrière, J.-D.; Chlebo, R.; Coffey, M.F.; Dahle, B.; de Graaf, D.C.; et al. Multi-country loss rates of honey bee colonies during winter 2016/2017 from the COLOSS survey. J. Apic. Res. 2018, 57, 452–457. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
66.Gray, A.; Brodschneider, R.; Adjlane, N.; Ballis, A.; Brusbardis, V.; Charrière, J.-D.; Chlebo, R.; Coffey, M.F.; Cornelissen, B.; da Costa, C.A.; et al. Loss rates of honey bee colonies during winter 2017/18 in 36 countries participating in the COLOSS survey, including effects of forage sources. J. Apic. Res. 2019, 58, 479–485. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
67.Alburaki, M.; Boutin, S.; Mercier, P.L.; Loublier, Y.; Chagnon, M.; Derome, N. Neonicotinoid-coated Zea mays seeds indirectly affect honeybee performance and pathogen susceptibility in field trials. PLoS ONE 2015, 10, e0125790. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
68.Rundlöf, M.; Andersson, G.K.; Bommarco, R.; Fries, I.; Hederström, V.; Herbertsson, L.; Jonsson, O.; Klatt, B.K.; Pedersen, T.R.; Yourstone, J.; et al. Seed coating with a neonicotinoid insecticide negatively affects wild bees. Nature 2015, 521, 77. [Google Scholar] [CrossRef]
69.Sterk, G.; Peters, B.; Gao, Z.; Zumkier, U. Large-scale monitoring of effects of clothianidin-dressed OSR seeds on pollinating insects in Northern Germany: Effects on large earth bumble bees (Bombus terrestris). Ecotoxicology 2016, 25, 1666–1678. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
70.Nuyttens, D.; Devarrewaere, W.; Verboven, P.; Foque, D. Pesticide-laden dust emission and drift from treated seeds during seed drilling: A review. Pest. Manag. Sci. 2013, 69, 564–575. [Google Scholar] [CrossRef]
71.Sanchez-Bayo, F.; Goka, K. Pesticide residues and bees–a risk assessment. PLoS ONE 2014, 9, e94482. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
72.Alaux, C.; Ducloz, F.; Crauser, D.; Le Conte, Y. Diet effects on honeybee immunocompetence. Biol. Lett. 2010, 6, 562–565. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
73.Aufauvre, J.; Biron, D.G.; Vidau, C.; Fontbonne, R.; Roudel, M.; Diogon, M.; Vigues, B.; Belzunces, L.P.; Delbac, F.; Blot, N. Parasite-insecticide interactions: A case study of Nosema ceranae and fipronil synergy on honeybee. Sci. Rep. 2012, 2, 326. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
74.Pisa, L.W.; Amaral-Rogers, V.; Belzunces, L.P.; Bonmatin, J.M.; Downs, C.A.; Goulson, D.; Kreutzweiser, D.P.; Krupke, C.; Liess, M.; McField, M. Effects of neonicotinoids and fipronil on non-target invertebrates. Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2015, 22, 68–102. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
75.Meikle, W.G.; Corby-Harris, V.; Carroll, M.J.; Weiss, M.; Snyder, L.A.; Meador, C.A.D.; Beren, E.; Brown, N. Exposure to sublethal concentrations of methoxyfenozide disrupts honey bee colony activity and thermoregulation. PLoS ONE 2019, 14, e0204635. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
76.Zawislak, J.; Adamczyk, J.; Johnson, D.R.; Lorenz, G.; Black, J.; Hornsby, Q.; Stewart, S.D.; Joshi, N. Comprehensive Survey of Area-Wide Agricultural Pesticide Use in Southern United States Row Crops and Potential Impact on Honey Bee Colonies. Insects 2019, 10, 280. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
77.Cook, S.C. Compound and Dose-Dependent Effects of Two Neonicotinoid Pesticides on Honey Bee (Apis mellifera) Metabolic Physiology. Insects 2019, 10, 18. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
78.Li, Z.; Li, M.; He, J.; Zhao, X.; Chaimanee, V.; Huang, W.F.; Nie, H.; Zhao, Y.; Su, S. Differential physiological effects of neonicotinoid insecticides on honey bees: A comparison between Apis mellifera and Apis cerana. Pestic. Biochem. Physiol 2017, 140, 1–8. [Google Scholar] [CrossRef]
79.Nasuti, C.; Fattoretti, P.; Carloni, M.; Fedeli, D.; Ubaldi, M.; Ciccocioppo, R.; Gabbianelli, R. Neonatal exposure to permethrin pesticide causes lifelong fear and spatial learning deficits and alters hippocampal morphology of synapses. J. Neurodev. Dis. 2014, 6, 7. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
80.Chrustek, A.; Hołyńska-Iwan, I.; Dziembowska, I.; Bogusiewicz, J.; Wróblewski, M.; Cwynar, A.; Olszewska-Słonina, D. Current Research on the Safety of Pyrethroids Used as Insecticides. Medicine 2018, 54, 61. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
81.Azpiazu, C.; Bosch, J.; Viñuela, E.; Medrzycki, P.; Teper, D.; Sgolastra, F. Chronic oral exposure to field-realistic pesticide combinations via pollen and nectar: Effects on feeding and thermal performance in a solitary bee. Sci. Rep. 2019, 9, 1–11. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
82.Gradish, A.E.; Van Der Steen, J.; Scott-Dupree, C.D.; Cabrera, A.R.; Cutler, G.C.; Goulson, D.; Klein, O.; Lehmann, D.M.; Lückmann, J.; O’Neill, B. Comparison of pesticide exposure in honey bees (Hymenoptera: Apidae) and bumble bees (Hymenoptera: Apidae): Implications for risk assessments. Environ. Entomol. 2018, 48, 12–21. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
83.Williamson, S.M.; Wright, G.A. Exposure to multiple cholinergic pesticides impairs olfactory learning and memory in honeybees. J. Exp. Biol. 2013, 216, 1799–1807. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
84.vanEngelsdorp, D.; Evans, J.D.; Donovall, L.; Mullin, C.; Frazier, M.; Frazier, J.; Tarpy, D.R.; Hayes, J.; Pettis, J.S. Entombed pollen: A new condition in honey bee colonies associated with increased risk of colony mortality. J. Invertebr. Pathol. 2009, 101, 147–149. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
85.Johnson, R.M. Managed pollinator CAP Coordinated Agricultural Project: A national research and extension initiative to reverse pollinator decline when varroacides interact. Am. Bee J. 2009, 149, 1157–1159. [Google Scholar]
86.Johnson, R.M.; Dahlgren, L.; Siegfried, B.D.; Ellis, M.D. Acaricide, fungicide and drug interactions in honey bees (Apis mellifera). PLoS ONE 2012, 8, e54092. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
87.Johnson, R.M. Honey Bee Toxicology. Ann. Rev. Entomol 2015, 60, 22.1–22.20. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
88.Samson-Robert, O.; Labrie, G.; Chagnon, M.; Fournier, V. Neonicotinoid-Contaminated Puddles of Water Represent a Risk of Intoxication for Honey Bees. PLoS ONE 2014, 9, e108443. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
89.Nauen, R.; Ebbinghaus-Kintscher, U.; Salgado, V.L.; Kaussmann, M. Thiamethoxam is a neonicotinoid precursor converted to clothianidin in insects and plants. Pestic. Biochem. Phys. 2003, 76, 55–69. [Google Scholar] [CrossRef]
90.Matsuda, K.; Buckingham, S.D.; Kleier, D.; Rauh, J.J.; Grauso, M.; Sattelle, D.B. Neonicotinoids: Insecticides acting on insect nicotinic acetylcholine receptors. Trends Pharmacol. Sci. 2001, 22, 573–580. [Google Scholar] [CrossRef]
91.Iwasa, T.; Motoyama, N.; Ambrose, J.T.; Roe, R.M. Mechanism for the differential toxicity of neonicotinoid insecticides in the honey bee, Apis mellifera. J. Crop. Protection. 2004, 23, 371–378. [Google Scholar] [CrossRef]
92.Girolami, V.; Mazzon, L.; Squartini, A.; Mori, N.; Marzaro, M.; Di Bernardo, A.; Greatti, M.; Giorio, C.; Tapparo, A. Translocation of neonicotinoid insecticides from coated seeds to seedling guttation drops: A novel way of intoxication for bees. J. Econ. Entomol. 2009, 102, 1808–1815. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
93.Faucon, J.P.; Aurieres, C.; Drajnudel, P.; Ribiere, M.; Martel, A.C.; Zeggane, S.; Chauzat, M.P.; Aubert, M.F.A. Experimental study on the toxicity of imidacloprid given in syrup to honey bees (Apis mellifera). Pest. Manag. Sci. 2005, 61, 111–125. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
94.Blacquiere, T.; Smagghe, G.; van Gestel, C.; Mommaerts, V. Neonicotinoids in bees: A review on concentrations, side-effects and risk assessment. Ecotoxicology 2012, 2, 973–992. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
95.Cresswell, J.E.; Page, C.J.; Uygun, M.B.; Holmbergh, M.; Li, Y.; Wheeler, J.G.; Laycock, I.; Pook, C.J.; de Ibarra, N.H.; Smirnoff, N.; et al. Differential sensitivity of honey bees and bumble bees to a dietary insecticide (imidacloprid). Zoology 2012, 115, 365–371. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
96.Krupke, C.H.; Hunt, G.J.; Eitzer, B.D.; Andino, G.; Given, K. Multiple routes of pesticide exposure for honey bees living near agricultural fields. PLoS ONE 2012, 7, e29268. [Google Scholar] [CrossRef]
97.Yang, E.C. Abnormal foraging be¬havior induced by sublethal dosage of imidacloprid in the honey bee (Hymenoptera: Apidae). J. Econ. Entomol. 2008, 101, 1743–1748. [Google Scholar] [CrossRef]
98.Chan, D.S.; Prosser, R.S.; Rodríguez-Gil, J.L.; Raine, N.E. Assessment of risk to hoary squash bees (Peponapis pruinosa) and other ground-nesting bees from systemic insecticides in agricultural soil. Sci Rep. 2019, 9, 11870. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
99.Tosi, S.; Nieh, J.C. Lethal and sublethal synergistic effects of a new systemic pesticide, flupyradifurone (Sivanto®), on honeybees. Proc. R. Soc. B 2019, 286, 20190433. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
100.Guez, D. A common pesticide decreases foraging success and survival in honey bees: Questioning the ecological relevance. Front. Physiol. 2013, 4, 1–3. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
101.Henry, M.; Beguin, M.; Requier, F.; Rollin, O.; Odoux, J.-F.; Aupinel, P.; Aptel, J.; Sylvie Tchamitchian, S.; Decourtye, A. A common pesticide decreases foraging success and survival in honey bees. Science 2012, 336, 348–350. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
102.Sandrock, C.; Tanadini, M.; Tanadini, L.G.; Fauser-Misslin, A.; Potts, S.G.; Neumann, P. Impact of chronic neonicotinoid exposure on honeybee colony performance and queen supersedure. PLoS ONE 2014, 9, e103592. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
103.Tozzi, J. Memorandum: Is Varroa destructor or Neonicotinoid Pesticides Responsible for Bee Health Decline? Center for Regulatory Effectiveness: Washington, DC, USA, 2014; p. 20. [Google Scholar]
104.Watson, M.; McCarthy, M. Asian Honey Bee Swarm Carrying Varroa Mite Destroyed after Discovery in Brisbane Shipment. 2015. Available online: http://www.abc.net.au/news/2015-05-13/asian-honey-bee-swarm-destroyed-nest-found-in-malaysia-shipment/6465672 (accessed on 13 May 2015).
105.Evans, J.D.; Spivak, M. Socialized medicine: Individual and communal disease barriers in honey bees. J. Invertebr. Pathol. 2010, 103, S62–S72. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
106.Mao, W.; Shuler, M.A.; Berenbaum, M.R. Honey constituents up-regulate detoxification and immunity genes in the western honey bee Apis mellifera. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 8763–8764. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
107.Pettis, J.S.; vanEngelsdorp, D.; Johnson, J.; Dively, G. Pesticide exposure in honey bees results in increased levels of the gut pathogen Nosema. Naturwissenschaften 2012, 99, 153–158. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
108.Baron, G.L.; Raine, N.E.; Brown, M.J.F. Impact of chronic exposure to a pyrethroid pesticide on bumblebees and interactions with a trypanosome parasite. J. Appl. Ecol. 2014, 51, 460–469. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
109.Wu, J.Y.; Smart, M.D.; Anelli, C.M.; Sheppard, W.S. Honey bees (Apis mellifera) reared in brood combs containing high levels of pesticide residues exhibit increased susceptibility to Nosema (Microsporidia) infection. J. Invertebr. Pathol. 2012, 109, 326–329. [Google Scholar] [CrossRef]
110.Brown, M.J.F.; Loosli, R.; Schmid-Hempel, P. Condition-dependent expression of virulence in a trypanosome infecting bumblebees? Oikos 2000, 91, 421–427. [Google Scholar] [CrossRef]
111.Partap, U.; Ya, T. The human pollinators of fruit crops in Maoxian county, Sichuan, China. Mt. Res. Dev. 2012, 32, 176–186. [Google Scholar] [CrossRef]
112.Partap, U. Cach crop farming in the Himalayas: The importance of the pollinator management and managed pollination. In FAO, Biodiversity and the Ecosystem Approach in Agriculture, Forestry and Fisheries; FAO Corporate Document Repository: Rome, Italy, 2003; Available online: http://www.fao.org/docrep/005/y4586e/y4586e11.htm#P0_0 (accessed on 5 November 2019).
113.Castilhos, D.; Dombroski, J.L.D.; Bergamo, G.C.; Gramacho, K.P.; Gonçalves, L.S. Neonicotinoids and fipronil concentrations in honeybees associated with pesticide use in Brazilian agricultural areas. Apidologie 2019, 50, 657–668. [Google Scholar] [CrossRef]
114.Brühl, C.A.; Zaller, J.G. Biodiversity decline as a consequence of an inadequate environmental risk assessment of pesticides. Front. Environ. Sci. 2019, 7, 177. [Google Scholar] [CrossRef][Green Version]
115.Burkle, L.A.; Marlin, J.C.; Knight, T.M. Plant-pollinator interactions over 120 years: Loss of species, co-occurrence, and function. Science 2013, 339, 1611–1615. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
116.Ghazoul, J. Buzziness as usual? Questioning the global pollination crisis. Trends Ecol. Evol. 2005, 20, 367–373. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
117.Schneider, S.S.; DeGrandi-Hoffman, G.; Smith, D.R. The African Honey Bee: Factors Contributing to a Successful Biological Invasion. Annu. Rev. Entomol. 2004, 49, 351–376. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed][Green Version]
118.Moore, P.; Wilson, M.; Skinner, J. Africanized Bees: Better Understanding, Better Prepared. eXtention 2015, 1–12. [Google Scholar]
119.Basualdo, M.; Bedascarrasbure, E.; Jong, D. Africanized honey bees (Hymenoptera: Apidae) have a greater fidelity to sunflowers than European bees. J. Econ. Entomol. 2000, 93, 304–307. [Google Scholar] [CrossRef]
120.Kremen, C.; Williams, N.M.; Bugg, R.L.; Fay, J.P.; Thorp, R.W. The area requirements of an ecosystem service: Crop pollination by native bee communities in California. Ecol. Lett. 2004, 7, 1109–1119. [Google Scholar] [CrossRef]
Добавить комментарий