Аннотация
Для исследования контроля высоты у медоносных пчел была разработана оптическая конфигурация для манипулирования или отмены оптического потока. Широко признано, что медоносные пчелы полагаются на оптический поток, создаваемый землей, чтобы контролировать свою высоту. Здесь мы создаем оптическую конфигурацию, позволяющую лучше понять механизм контроля высоты у медоносных пчел. Эта оптическая конфигурация направлена на имитацию некоторых условий, которые медоносные пчелы испытывают над естественным водоемом. Оптическая манипуляция, основанная на паре противоположных горизонтальных зеркал, была разработана для удаления любой визуальной информации, поступающей от пола и потолка. Такая оптическая манипуляция позволила нам приблизиться к основополагающему эксперименту Херан и Линдауэр 1963 года. Zeitschrift für vergleichende Physiologie47, 39-55. (doi:10.1007/BF00342890). Наши результаты подтвердили, что снижение или отсутствие вентрального оптического потока у медоносных пчел приводит к потере высоты и, в конечном итоге, к столкновению с полом.
1.Введение
Известно, что летающие пчелы, медоносные или шмели, особенно чувствительны к оптическому потоку, создаваемому контрастными особенностями земли, чтобы регулировать свою высоту, поддерживая постоянный вентральный оптический поток во время выполнения задач по слежению за местностью [1—6]. Минимальный размер сечения прямоугольного туннеля определяет скорость движения пчелы вперед [5,7]; поэтому оси движения вперед и вверх системы управления полетом пчелы могут быть разделены [2]. Следовательно, в туннеле, где ширина меньше высоты, ширина задает скорость движения пчелы вперед (см. также [8—11] для описания визомоторного моделирования у пчел). Аналогично, пчелы, обученные следовать за потолком туннеля, при встрече со «спинной канавой» в середине конфигурации туннеля [4] реагировали на эту новую конфигурацию, быстро поднимаясь и обнимая новый, более высокий потолок, сохраняя при этом скорость движения вперед, расстояние до потолка и спинной оптический поток, аналогичные тем, которые наблюдались во время обучения. И наоборот, пчелы, обученные следовать за полом, продолжали следовать за полом независимо от изменения высоты потолка [4].
Цель настоящего исследования — продолжить изучение роли дорсальных и вентральных зрительных входов, питающих систему контроля высоты у медоносных пчел, путем манипулирования или отмены части оптического потока с помощью зеркал. Вдохновленные экспериментами Duchon & Warren [12] на людях, в которых исследователи разработали оптическую манипуляцию с парой бесконечных стен, чтобы оптически удалить пол, затем сильно уменьшив визуальную информацию, поступающую от пола, мы разработали новую оптическую конфигурацию с зеркалом(ами) на полу и/или потолке, позволяющую лучше понять механизм контроля высоты у медоносных пчел. Такая оптическая манипуляция, при которой пол как бы удаляется, позволила нам имитировать некоторые условия, которые испытывают медоносные пчелы при экспериментальном обучении полету над естественным водоемом, и расширить фундаментальный эксперимент Херан и Линдауэра [13]. Шестьдесят лет назад эти исследователи обучили медоносных пчел летать над водной поверхностью длиной 247 метров. Когда поверхность воды покрывалась рябью или когда плавучий мост создавал визуальный контраст, пчелы могли пересечь озеро. Однако пчелы, летающие над спокойной водной поверхностью во время кормежки, опускались все ниже и ниже, пока не сталкивались с поверхностью воды и не тонули [13]. Наш летательный туннель, в котором использовалась пара зеркал, расположенных на полу и на потолке, приближает и экспериментально расширяет поведение, которое наблюдалось на открытом воздухе над водной поверхностью.
2.Методы и материалы
(а) Летный туннель
Открытый летный туннель имеет прямоугольную форму (220 см в длину, 71 см в высоту и 25 см в ширину, подробнее см. электронный дополнительный материал, рисунок S1), потолок и пол представляют собой зеркала, которые можно закрыть, как показано в шаге 0 на электронном дополнительном материале, рисунок S2, левая стена сплошная, а правая стена сделана из сетки от насекомых. На четырех поверхностях туннеля (пол, потолок, левая стена, сетка от насекомых) имеется уникальный красно-белый полосатый рисунок, перпендикулярный длинной оси туннеля и, следовательно, направлению полета, хотя он постоянно установлен только на стенах. Зеркала на полу и потолке могут быть покрыты тем же рисунком, что и сетка от насекомых. В последнем случае полосы воспроизводятся с помощью красного желатинового фильтра (Lee Filters HT019). Туннель закрыт белыми досками с каждого конца. На одном конце имеется круглый вход (5 см в диаметре), расположенный на высоте 11,5 см от пола. В другом конце квадратное отверстие (3,5 см), расположенное на высоте 11,5 см от пола, дает пчелам доступ к коробке с вознаграждением. Вход в туннель и дверца ящика с вознаграждением открывались и закрывались экспериментатором вручную. Лётный туннель получал только косвенное освещение (без прямого солнечного света). Для лучшего понимания организации нашей экспериментальной установки можно посмотреть это видео: https://www.youtube.com/watch?v=KH9z8eqOBbU.
(b) Узор
Красные полосы двух разных ширин (1 см и 3 см) образуют простой регулярно повторяющийся узор шириной 10 см. Угловые субтенденции полос варьировали от 5,7° до 53° (1-10 см ширины узора, рассматриваемого с расстояния 10 см) и от 0,5° до 5,3° (1-10 см ширины узора, рассматриваемого с расстояния 1 м). Поскольку медоносные пчелы не обладают красночувствительными фоторецепторами [3], они воспринимают красные полосы как серые. Между красными и белыми полосами контраст по Майкельсону составляет 0,47, а на сетке для насекомых — 0,25. Контраст измерялся с помощью фотодиода, оснащенного зеленым полосовым фильтром (Kodak Wratten n°61), спектр пропускания которого точно соответствует спектральной чувствительности зеленых рецепторов медоносной пчелы.
(c) Экспериментальная процедура
См. электронный дополнительный материал, S1.
(d) Видеозаписи и анализ траектории полета
См. электронный дополнительный материал, S2.
(e) Статистический анализ
См. электронный дополнительный материал, S3.
3.Результаты
(a) Медоносные пчелы, следующие по полу, не полагаются на дорсальную зрительную информацию
В эксперименте А (рис. 1а) мы проверили эффект обеднения зрительной информации в дорсальной части зрительного поля пчел. Хронология процедуры от этапа 0 до этапа 2 описана в электронных дополнительных материалах, рисунок S2. Группа из 27 пчел была обучена в контрольном состоянии (КС) (рис. 1a(i,ii)). Первый полет «в зеркале на потолке», в котором зеркало на потолке было незакрыто, был записан в условиях обедненного зрения (IC) (см. электронный дополнительный материал, рисунок S1). Присутствие зеркала на потолке, казалось, удваивало высоту тоннеля (142 см) вверх (рис. 1a(iii,iv)). Мы не наблюдали существенных изменений в летном поведении медоносных пчел (см. Эксп. А в электронных дополнительных материалах, таблица S1).
(b) Без какой-либо вентральной и дорсальной визуальной информации пчелы ударяются о зеркало пола
В эксперименте B (рис. 1b) мы проверили эффект обеднения зрительной информации как в дорсальной, так и в вентральной части зрительного поля пчел. Хронология процедуры описана в электронных дополнительных материалах, рисунок S2. Группа из 15 пчел была обучена в КК (рис. 1b(i,ii)). Первый полет, в условиях «двойного зеркала», когда оба зеркала были незакрыты, был записан в ИС (см. электронный дополнительный материал, рисунок S1). Наличие зеркал на потолке и на полу создавало оптическую манипуляцию, при которой возникала пара бесконечных стен. В результате визуальная информация с пола и потолка была недоступна (рис. 1b(iii,iv)). Мы наблюдали значительные изменения в полетном поведении пчел (см. эксперимент B в электронных дополнительных материалах, таблица S1), начиная с x = 8 см и до тех пор, пока каждая пчела не сталкивалась с зеркалом на полу.
(c) Дорсальная визуальная информация не помогает пролететь дальше над напольным зеркалом
В эксперименте C (рис. 1c) мы проверили эффект обеднения зрительной информации в вентральной части поля зрения пчел. Хронология процедуры описана в электронных дополнительных материалах, рисунок S2. Группа из 15 пчел была обучена в КК (рис. 1c(i,ii)). Первый полет, в состоянии «зеркало на полу», когда зеркало на полу было незакрыто, был зарегистрирован в ИС (см. электронный дополнительный материал, рисунок S1). Присутствие зеркала на полу удваивало высоту туннеля (142 см) вниз (рис. 1c(iii,iv)), создавая своего рода «брюшную канаву» глубиной 71 см. Мы наблюдали значительные изменения в поведении медоносных пчел (см. Эксп. C в электронных дополнительных материалах, таблица S1), начиная с x = 40 см и заканчивая столкновением каждой пчелы с зеркалом пола. Возможно, пчел визуально привлекал виртуальный пол на 71 см ниже, но затем они сталкивались с зеркалом.
(d) Закрытие первой половины зеркала пола не помогает пчелам летать дальше
В эксперименте D (рис. 1d) мы проверили эффект визуального усиления в вентральной части зрительного поля пчел, покрыв первую половину напольного зеркала тем же рисунком из красных и белых полос, который использовался ранее. Хронология процедуры описана в электронных дополнительных материалах, рисунок S2. Группа из 14 пчел была обучена в КК (рисунок 1d(i,ii)). Первый полет «в половине зеркала на полу», в котором вторая половина зеркала на полу оставалась незакрытой, практически удваивая высоту туннеля (142 см) вниз (рисунок 1d(iii,iv)), создавая своего рода «брюшную канаву» глубиной 71 см, как в эксперименте C (рисунок 1c). Мы наблюдали значительные изменения в полетном поведении пчел (см. эксперимент D в электронных дополнительных материалах, таблица S1), начиная с x = 139 см, пока каждая пчела не столкнулась с зеркалом. Дополнительная текстура на полу не помогает пчелам летать дальше над зеркалом. Пройденное расстояние над зеркалом (39 см) было аналогично тому, что наблюдалось в эксперименте С (см. эксперимент С в электронных дополнительных материалах, таблица S1).
4.Обсуждение и заключение
Целью настоящего исследования было расширение работы Херан и Линдауэр [13] путем точного манипулирования частями оптического потока. Использование зеркала на полу (или потолке) позволило нам манипулировать вентральным (или дорсальным) оптическим потоком, создавая таким образом «вентральную (или дорсальную) канаву», без необходимости изменять ориентацию полос паттерна [1], относительную скорость паттерна [2] или геометрию туннеля [4]. С другой стороны, условие двойного зеркала позволяло нам одновременно подавлять визуальную информацию, поступающую как от пола, так и от потолка, создавая две бесконечные параллельные стены.
В эксперименте А (рис. 1a(iv)) пчелы, похоже, следовали за полом, несмотря на эту виртуальную «спинную канаву», поскольку они, возможно, научились следовать за полом и полагаться на вентральную визуальную информацию, чтобы регулировать свой полет, что совпадает с результатами Портелли и других [4]. Отсутствие разницы между последним тренировочным полетом и данными тестовых испытаний в эксперименте А предполагает, что изменение высоты туннеля в сторону увеличения могло просто не восприниматься пчелами.
И наоборот, каждая экспериментальная манипуляция, влияющая на вентральную часть оптического потока, будь то полное лишение вентрального оптического потока в эксперименте B (рисунок 1b(iv)) или уменьшение вентральной части оптического потока (рисунок 1c(iv), d(iv)), приводила к потере высоты, пока пчела не сталкивалась с напольным зеркалом. Интересно, что условие двойного зеркала позволило нам приблизиться к условиям полета в открытом небе над спокойной водной поверхностью, как в работе [13]. Наши результаты согласуются с их результатами в том смысле, что пчелы теряют высоту в отсутствие вентрального оптического потока.
В экспериментах C и D использование зеркала на полу не приводит к подавлению вентральной части оптического потока, так как потолочные текстуры, отраженные в полу, создают виртуальный «вентральный зазор», уменьшающий результирующий вентральный оптический поток. Снижение пчелами высоты до столкновения с зеркалом может быть результатом изменения высоты, направленного на восстановление вентрального оптического потока, как это было в 15 контрольных испытаниях, что согласуется с результатами Портелли и др [2] и Портелли и др [4]. В совокупности все наши результаты однозначно указывают на то, что утопление, наблюдаемое в исследовании Heran & Lindauer [13], отражает склонность медоносных пчел снижать высоту, чтобы восстановить испытываемый вентральный оптический поток.
Результаты экспериментов C и D (рис. 1c(iv), d(iv)) показывают, что значительная часть пчел (половина выборки, см. электронный дополнительный материал, таблица S1) может летать на высоте 39 см над зеркалом пола, не теряя высоты, что свидетельствует о восприятии ими вентрального оптического потока в широком поле зрения. Воспринимая информацию в широком поле зрения [6], медоносные пчелы обнаруживают и реагируют на изменения в окружающей среде даже при отсутствии текстуры на земле.
В заключение данного исследования следует отметить, что существуют различные стратегии контроля высоты у насекомых. Straw et al. [15] показали, что мухи не используют вентральный оптический поток для контроля высоты. Наши результаты могут быть расширены или полезны для других видов насекомых, чтобы проверить, чувствительны ли они к вентральному оптическому потоку, или другая оптическая информация контролирует их высоту [16]. Наша установка также может быть изменена для изучения влияния оптического потока на контроль высоты у птиц [17,18].
Ссылки:
1. Baird E, Srinivasan MV, Zhang S, Lamont R, Cowling A. 2006 Visual control of flight speed and height in the honeybee. In Int. Conf. on Simulation of Adaptive Behavior, pp. 40-51. Berlin, Germany: Springer. Google Scholar
2. Portelli G, Ruffier F, Franceschini N. 2010 Honeybees change their height to restore their optic flow. J. Comp. Physiol. A 196, 307-313. (doi:10.1007/s00359-010-0510-z) Crossref, ISI, Google Scholar
3. Srinivasan MV. 2011 Honeybees as a model for the study of visually guided flight, navigation, and biologically inspired robotics. Physiol. Rev. 91, 413-460. (doi:10.1152/physrev.00005.2010) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
4. Portelli G, Serres JR, Ruffier F. 2017 Altitude control in honeybees: joint vision-based learning and guidance. Sci. Rep. 7, 1-10. (doi:10.1038/s41598-016-0028-x) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
5. Serres JR, Ruffier F. 2017 Optic flow-based collision-free strategies: from insects to robots. Arthropod. Struct. Dev. 46, 703-717. (doi:10.1016/j.asd.2017.06.003) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
6. Lecoeur J, Dacke M, Floreano D, Baird E. 2019 The role of optic flow pooling in insect flight control in cluttered environments. Sci. Rep. 9, 1-13. (doi:10.1038/s41598-019-44187-2) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
7. Portelli G, Ruffier F, Roubieu FL, Franceschini N. 2011 Honeybees’ speed depends on dorsal as well as lateral, ventral and frontal optic flows. PLoS ONE 6, e19486. (doi:10.1371/journal.pone.0019486) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
8. Portelli G, Serres J, Ruffier F, Franceschini N. 2010 Modelling honeybee visual guidance in a 3-D environment. J. Physiol. 104, 27-39. (doi:10.1016/j.jphysparis.2009.11.011) Google Scholar
9. Franceschini N, Ruffier F, Serres J. 2007 A bio-inspired flying robot sheds light on insect piloting abilities. Curr. Biol. 17, 329-335. (doi:10.1016/j.cub.2006.12.032) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
10. Raharijaona T, Serres J, Vanhoutte E, Ruffier F. 2017 Toward an insect-inspired event-based autopilot combining both visual and control events. In 2017 3rd Int. Conf. on event-based control, communication and signal processing (EBCCSP), pp. 1-7. Piscataway, NJ:: IEEE. Google Scholar
11. Bergantin L, Harbaoui N, Raharijaona T, Ruffier F. 2021 Oscillations make a self-scaled model for honeybees’ visual odometer reliable regardless of flight trajectory. J. R. Soc. Interface 18, 20210567. (doi:10.1098/rsif.2021.0567) Link, ISI, Google Scholar
12. Duchon AP, Warren WH. 2002 A visual equalization strategy for locomotor control: of honeybees, robots, and humans. Psychol. Sci. 13, 272-278. (doi:10.1111/1467-9280.00450) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
13. Heran H, Lindauer M. 1963 Windkompensation und seitenwindkorrektur der bienen beim flug über wasser. Zeitschrift für vergleichende Physiologie 47, 39-55. (doi:10.1007/BF00342890) Crossref, Google Scholar
14. Serres JR, Morice AHP, Blary C, Montagne G, Ruffier F. 2019 Honeybees flying over a mirror crash irremediably. In: 4th Int. Conf. on Invertebrate Vision (ICIV), Bäckaskog, Sweden, pp. 260. See https://www.youtube.com/watch?v=KH9z8eqOBbU. Google Scholar
15. Straw AD, Lee S, Dickinson MH. 2010 Visual control of altitude in flying Drosophila. Curr. Biol. 20, 1550-1556. (doi:10.1016/j.cub.2010.07.025) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
16. Berger Dauxère A, Serres JR, Montagne G. 2021 Ecological entomology: how is Gibson’s framework useful? Insects 12, 1075. (doi:10.3390/insects12121075) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
17. Altshuler DL, Srinivasan MV. 2018 Comparison of visually guided flight in insects and birds. Front. Neurosci. 12, 157. (doi:10.3389/fnins.2018.00157) Crossref, PubMed, ISI, Google Scholar
18. Serres JR, Evans TJ, Åkesson S, Duriez O, Shamoun-Baranes J, Ruffier F, Hedenström A. 2019 Optic flow cues help explain altitude control over sea in freely flying gulls. J. R. Soc. Interface 16, 20190486. (doi:10.1098/rsif.2019.0486) Link, ISI, Google Scholar
19. Serres JR, Morice AHP, Blary C, Miot R, Montagne G, Ruffier F. 2022 Floor and ceiling mirror configurations to study altitude control in honeybees. FigShare. Google Scholar
Добавить комментарий