Снижение разнообразия в популяциях диких и управляемых медоносных пчёл требует комплексного подхода к их сохранению

Во многих частях земного шара наблюдаются серьезные потери и фрагментация среды обитания, что влияет на самоподдержание популяций опылителей. Ряд видов пчел сосуществуют как дикие и управляемые популяции. На примере медоносных пчел мы утверждаем, что некоторые методы управления в пчеловодстве угрожают генетическому разнообразию как диких, так и управляемых популяций и ведут к сокращению популяций. Масштабные перемещения ульев, интродукция в новые районы, программы разведения и торговля матками способствуют снижению генетического разнообразия, как показали недавние исследования для диких и управляемых медоносных пчел в течение нескольких десятилетий. Примеры последствий одомашнивания других организмов показывают потерю как генетического разнообразия, так и функций приспособленности. Случаи естественного отбора и одичания привели к поддержанию более высокого генетического разнообразия, в том числе в популяции медоносных пчел, выживших после инвазии Varroa. Для защиты генетического разнообразия популяций медоносных пчел следует избегать обмена пчеломатериалом между регионами. Предлагаемое решение вести селекцию всех местных подвидов для использования в пчеловодстве приведет к снижению генетического разнообразия каждого из них и не будет учитывать ценность генетического разнообразия, присутствующего в гибридизированных популяциях. Защита генетического разнообразия Apis mellifera, Apis cerana и Apis koschevnikovi может быть основана на естественном отборе. В пчеловодстве это означает, что не следует проводить селекцию, а оставить выбор следующего поколения маток за семьями пчёл, как это происходит в природе. Дикие популяции, окруженные пчеловодческой деятельностью, можно сохранить, разрешив естественное пчеловодство в буферной зоне между дикой и обычной пчеловодческой зоной.

Введение

В то время как спрос на услуги по опылению сельскохозяйственных культур растет во всем мире (Aizen et al., 2008), многие популяции диких и управляемых видов пчел, по сообщениям, сокращаются из-за нескольких факторов, таких как паразиты, пестициды и потеря среды обитания (Potts et al., 2010; Kleijn et al., 2015). Хотя некоторые виды жалящих пчел, шмелей, каменных пчел и листорезов используются для опыления, мы ограничиваем обсуждение видами медоносных пчел, которые используются для опыления и производства ульев, Apis mellifera, Apis cerana и Apis koschevnikovi. Эти виды имеют двойной статус, являясь одновременно управляемыми и дикими (Pirk et al., 2016, 2017; Requier et al., 2019). В последнюю категорию мы включаем «одичавшие» колонии, которые могут быть как местными, так и не местными, которые когда-то были управляемыми, но вернулись в состояние дикой жизни. Поскольку матки медоносных пчел безразлично спариваются с трутнями как из управляемых, так и из диких колоний, эти две группы взаимосвязаны, и практика пчеловодства может оказывать влияние на всю популяцию. В частности, этот двойной статус представляет серьезную угрозу для генетического разнообразия медоносных пчел (Espregueira Themudo et al., 2020; Tanasković et al., 2021), потенциально ставя под угрозу способность справляться с существующими и предстоящими стрессами. Мы предлагаем комплексный подход для защиты генетического разнообразия как управляемых, так и диких популяций медоносных пчел.

Состояние и угрозы для диких и управляемых популяций медоносных пчёл

Медоносные пчелы, т.е. род Apis семейства Apidea (Hymenoptera), включают 11 видов: 10 родом из Юго-Восточной Азии (из них пять управляемых) и один родом из Африки, Среднего Востока, Центральной Азии и Европы (Apis mellifera). Apis mellifera представлен 31 подвидом (обзор в Fontana et al., 2018; Fontana, 2019), из которых 15 являются родными для Европы, 11 — для Африки и 5 — для Ближнего Востока и Центральной Азии. В Европе не так много колоний все еще живут в дикой природе. Jaffé et al. (2010) показали, что в Европе в большинстве случаев все спаривающиеся трутни происходят из близлежащих управляемых колоний, и лишь небольшая доля трутней поступает из неопознанных (вероятно, не управляемых) колоний в Ирландии и Италии. Тем не менее, последние данные показывают, что дикие популяции Apis mellifera все еще присутствуют в Европе (Oleksa et al., 2013; Kohl and Rutschmann, 2018; Requier et al., 2020; Bila Dubaić et al., 2021; Kevill et al., 2021; Rutschmann et al., 2022). Плотность 0,1 диких колоний на км² была зарегистрирована в лесах Германии, где Apis mellifera использует дупла деревьев в качестве мест гнездования (Kohl and Rutschmann, 2018). Соответственно, по оценкам Requier и др. (2020), в настоящее время в европейских лесах может сохраняться более 80 000 колоний диких медоносных пчел, что составляет 2% от текущей управляемой популяции медоносных пчел в Европе. Одиннадцать подвидов A. mellifera эндемичны для Африки, некоторые из них находятся в стадии сокращения (Hepburn and Radloff, 1998). В Африке преобладают традиционные методы пчеловодства, и плотность диких колоний намного выше, чем в Европе (Moritz et al., 2007). Джаффе и др. (2010) показали, что в Южной Африке, а также в Судане, в отличие от ситуации в Европе, многие из спаривающихся трутней — часто все — были из дикой природы.

Юго-Восточная Азия представляет собой единственный географический регион, где пять видов медоносных пчел, гнездящихся в полостях, изначально сосуществуют и являются управляемыми или полууправляемыми (A. cerana, A. indica, A. koschevnikovi, A. nigrocinta и A. nuluensis) наряду с пятью открыто гнездящимися дикими видами (A. andreniformis, A. breviligula, A. dorsata, A. florea, A. laboriosa) (Arias and Sheppard, 2005; Lo et al., 2010; Chantawannakul et al., 2018). A. cerana имеет более широкий ареал обитания, чем A. koschevnikovi, который ограничен тропическими вечнозелеными лесами Малайского полуострова, Борнео и Суматры (Hepburn and Radloff, 2011). A. cerana, A. indica и A. koschevnikovi по-прежнему разводятся традиционным способом, используя соломенные корзины, глиняные горшки, дупла стволов деревьев, и не подвергаются большим усилиям по разведению (Chantawannakul et al., 2004, 2018). A. cerana включает несколько подвидов, таких как A. cerana cerana во Вьетнаме и Китае и A. cerana japonica в Японии. Несколько подвидов A. mellifera (A. m. ligustica, A. m. carpatica, A. m. caucasia, A. m. mellifera, A. m. carnica) были интродуцированы в Азию в независимых событиях и местах и в настоящее время широко распространены по всему континенту (Chantawannakul et al., 2018).

Аналогичным образом, Apis mellifera была завезена переселенцами в Америку, Австралию и Океанию (Crane, 1999), где она широко используется для опыления сельскохозяйственных культур и распространилась в дикой природе в виде одичавших колоний и популяций (например, Seeley, 2007; Seeley et al., 2015). В Южной Америке африканский подвид A. m. scutellata также был завезен и гибридизирован с европейским подвидом. Эти гибриды, называемые «африканизированными медоносными пчелами», широко расширили свой ареал вплоть до южной части Северной Америки (Winston, 1992).

Apis cerana недавно проникла на север Австралии (Gloag et al., 2016), а Apis florea достигла и распространилась в Африке (Ruttner, 1992). Apis florea была интродуцирована в Судане, и можно ожидать ее распространения (Bezabih et al., 2014). Хотя конкуренцию с местными подвидами A. mellifera нельзя исключить, она представляется ограниченной (El Shafie et al., 2002). Эти интродукционные события также привели к обмену и распространению чужеродных патогенов и паразитов между видами медоносных пчел и между Азией и другими континентами. После интродукции A. mellifera в тех частях Азии, где она ранее не встречалась, сообщалось о более высокой распространенности пчелиных патогенов и паразитов среди местных видов медоносных пчел (Forsgren et al., 2015; Chanpanitkitchote et al., 2018). Аналогичным образом, наблюдались случаи смены хозяев некоторых болезней и паразитов, таких как Varroa spp. (Roberts et al., 2015; Traynor et al., 2020), Nosema ceranae и Tropilaelaps mercedesae (Chantawannakul et al., 2018), с местных видов медоносных пчел на A. mellifera. Такие примеры являются напоминанием о том, что импорт пчелопакетов и маток медоносных пчел или любых других видов в неместные районы может привести к передаче заболеваний между интродуцированными и местными видами.

В мире существует несколько угроз для медоносных пчел, таких как потеря среды обитания, крупномасштабное сельское хозяйство, использование пестицидов и ряд паразитов и болезней. Varroa destructor, эктопаразитический клещ, который распространился на всех континентах за исключением Австралии (однако присутствует в Новой Зеландии), обычно считается самой большой угрозой для здоровья медоносных пчел (Traynor et al., 2020). Несмотря на то, что V. destructor распространился и по Африке, сообщалось о незначительном ущербе. Это можно объяснить большей способностью крупных популяций медоносных пчел, значительная часть которых состоит из живущих в дикой природе колоний, быстро адаптироваться к новому паразиту путем естественного отбора (Moritz et al., 2007; Pirk et al., 2016, 2017). Пчеловодство в Америке и Австралии является высокоиндустриальным и крупномасштабным, при этом — за исключением небольшого вклада побочных пчеловодов — малое количество маток-производительниц заботится о генетическом составе большинства пчелиных колоний. Однако важно отметить, что параллельно с этим в Южной Америке и Австралии существуют и многочисленны одичавшие популяции. В Европе несколько подвидов находятся под угрозой из-за потери генетического разнообразия в результате смешения (скрещивания ранее изолированных популяций) (Jensen et al., 2005; Ellis et al., 2018; Espregueira Themudo et al., 2020; Henriques et al., 2021; Tanasković et al., 2021). Кроме того, как мы увидим ниже, миграционное пчеловодство, торговля матками, селекция и отбор по определенным признакам могут в конечном итоге снизить приспособленность управляемых и диких популяций.

Двойной статус медоносных пчел как управляемых и диких видов влияет на их генетическое разнообразие

Повсеместное внедрение подвидов Apis mellifera за пределы их родных ареалов привело к биологическим инвазиям (например, африканизированные медоносные пчелы в Америке). Более того, широкое использование кочевого пчеловодства, торговля матками и разведение за пределами родных ареалов привели к многочисленным случаям гибридизации, опосредованной человеком (De la Rúa et al., 2009; Requier et al., 2019). Хотя смешение может увеличить генетическое разнообразие в ближайшей перспективе (Harpur et al., 2012; Oldroyd, 2012), оно также может привести к крупномасштабной гомогенизации и последующему снижению генетического разнообразия, что ведет к потере местных адаптаций (De la Rua et al., 2013; Espregueira Themudo et al., 2020). Некоторые из этих изменений, иногда намеренные для управляемых запасов, могут иметь значительные последствия для приспособленности диких местных популяций, поскольку дикие матки и управляемые трутни спариваются друг с другом (Neumann and Blacquière, 2017).

Анализируя геномы особей из музейных коллекций и сохранившихся популяций, Espregueira Themudo et al. (2020) увидели снижение генетического разнообразия (меньшее нуклеотидное разнообразие) в двух основных линиях Западной Европы (линии C и M), сопровождающееся признаками положительного отбора в семействе генов основных белков маточного молочка. Авторы утверждают, что это наблюдаемое снижение, начавшееся в прошлом веке, возможно, вызвано искусственным давлением отбора, направленным на производительность маток, в сочетании с меньшей плотностью колоний, в более фрагментированной среде обитания, где доминируют управляемые пасеки.

Целенаправленный отбор может сильно повлиять на генетическое разнообразие видов медоносных пчел и вызвать неблагоприятные побочные эффекты. Хотя медоносные пчелы не являются (пока) одомашненными, в следующем параграфе мы рассмотрим примеры одомашненных видов, чтобы дать более широкое представление о последствиях снижения генетического разнообразия.

Одомашнивание против естественного отбора: Влияние на генетическое разнообразие у медоносных пчел

Влияние одомашнивания на виды является важной темой в эволюции. Например, Fages et al. (2019) проследили генетическое разнообразие лошади на протяжении 5000 лет ее одомашнивания. Несмотря на некоторую потерю вариативности из-за отбора на желаемые признаки лошадей, селекция была только локальной, и общая вариативность оставалась стабильной в течение тысячелетий. Ситуация сильно изменилась, когда ∼200 лет назад лошадь стала модным животным для богатых и знатных, а селекция и отбор приобрели глобальный масштаб. С тех пор большая часть вариаций была утрачена, вплоть до того, что в геноме появилось несколько пагубных вариантов, которые не могут быть восстановлены из-за генетического сцепления, и потому дикие лошади уже давно полностью вымерли. На примере медоносных пчел мы видим, что одомашнивание/селективное разведение приводит к потере разнообразия, что может выражаться в потере местных адаптаций (Kovačić et al., 2020). Как и у других видов, этот процесс может ускоряться, если селекция становится крупномасштабной и хорошо организованной деятельностью, чему способствует внедрение современных инструментов молекулярной биологии.

Было обнаружено, что у сильно одомашненного крупного рогатого скота (Bos taurus) уровень одомашнивания (и уровень контакта с человеком) сильно отрицательно коррелирует с размером мозга: у молочного скота потеря объема мозга составила 30% по сравнению с самым последним предком крупного рогатого скота (auroch, Bos primigenius), в то время как у бычьего скота эта потеря ограничилась 15% (Balcarcel et al., 2021). Потеря основных функций, таких как мощность мозга у крупного рогатого скота, в случае медоносной пчелы может привести к потере мудрости улья: ограничению гибкости распределения задач и ограничению достижения гомеостаза (Oldroyd and Fewell, 2007).

Маттила и Сили (2014) показали, что, поскольку только часть патрилиний в колонии выполняет задачи разведки, полиандрические колонии A. mellifera, будучи генетически более разнообразными, гораздо лучше используют изменяющиеся ресурсы, чем моноандрические колонии с ограниченным генетическим разнообразием. Более того, патрилинии не одинаково представлены при выполнении других задач (Robinson and Page, 1988), что подчеркивает опасность целенаправленного отбора по определенным признакам, в результате которого важнейшие признаки могут быть утрачены. Сравнение между искусственно созданными «нормальными» (т.е. 15 трутней) полиандровыми и гиперполиандровыми колониями (30 и 60 трутней) показало лучшую производительность гиперполиандровых колоний (Delaplane et al., 2015). Наконец, недавнее исследование подчеркнуло роль гиперполиандрии в захвате редких комбинаций специализированных аллелей, что еще больше повышает приспособленность колонии (Delaplane et al., 2021).

Джонссон и др. (Johnsson et al., 2016) продемонстрировали, что у одомашненных кур отбор был направлен против вывода потомства (антипригодное изменение в дарвиновском смысле), и, проследив селективные зачистки, происходящие во время одичания смешанной домашней популяции на одном из островов, Джонссон и др. (Johnsson et al., 2016) продемонстрировали, что одичание было направлено на другие аллели, чем одомашнивание, особенно на аллели, которые коррелируют с репродуктивной продуктивностью и половым отбором, таким образом, потери по фитнес-чертам и воспроизводству были значительными.

Espregueira Themudo et al. (2020) показали, что генетическое разнообразие европейских медоносных пчел сократилось за несколько десятилетий, возможно, в результате селекции и отбора по определенным признакам и отказа от местного поголовья. Хотя трудно получить надежные оценки доли пчеловодов, активно использующих искусственный отбор, исследования, сообщающие о добровольной замене и покупке маток, указывают на их большое количество в Европе (Gray et al., 2020; Bieńkowska et al., 2021). Отбор и селекция, направленные на признаки устойчивости к варроа, могут привести к потере дополнительной генетической информации. Поэтому поразительно видеть, что у медоносных пчел Арнотского леса естественный отбор в течение нескольких десятилетий не привел к большой потере вариаций ядерной ДНК, даже после сильного «узкого места», приведшего к потере многих матрилиний (Михеев и др., 2015). Судя по этим примерам, попытки одомашнивания медоносной пчелы снижают генетическое разнообразие и ценность приспособленности вопреки естественному отбору.

Сохранение генетического разнообразия популяций диких и управляемых медоносных пчел

Сохранение местных медоносных пчел необходимо для сохранения их генетического разнообразия как для диких, так и для управляемых популяций (Alaux et al., 2019; Requier et al., 2019). В случае равного количества диких и управляемых колоний в популяции можно было бы применить комплексный подход к сохранению обеих популяций. Однако в Европе дикие популяции медоносных пчел обычно интенсивно окружены управляемыми популяциями, с которыми они гибридизируют и, таким образом, испытывают такое же антропогенное давление на свое генетическое разнообразие (De la Rúa et al., 2009). Пути защиты и сохранения диких и местных популяций медоносных пчел в Европе были предложены Requier et al. (2019). Чтобы защитить все генетическое разнообразие европейских подвидов и популяций медоносных пчел, такой подход должен применяться даже там, где нет сообщений о диких колониях, а пчеловоды должны разрешить образование новых одичавших колоний путем роения. Хотя роение представляет собой потерю с точки зрения пчеловода и иногда может быть проблематичным, когда рои оседают в плотных городских районах (см. Bila Dubaić et al., 2021), оно может помочь увеличить размеры и устойчивость диких популяций медоносных пчел в Европе (Moritz et al., 2007; Seeley, 2019; Requier et al., 2020). Тем не менее, многие пчеловоды склонны отказываться от своих оригинальных местных пчелосемей или часто допускают занос генетического материала из отдаленных районов (Meixner et al., 2010). Если раньше генетическое разнообразие управляемых медоносных пчел увеличивалось за счет смешения (Harpur et al., 2012; Oldroyd, 2012), то последующая гомогенизация могла в конечном итоге привести к потере местных адаптаций (De la Rua et al., 2013). Недавние исследования показали, что со второй половины 20-го века генетическое разнообразие нескольких европейских популяций медоносных пчел значительно снизилось в их родном ареале (Espregueira Themudo et al., 2020; Tanasković et al., 2021). Как можно остановить эту начавшуюся и ускоряющуюся утрату?

Несколько авторов предложили сохранить подвиды медоносной пчелы и их генетическое разнообразие путем «утилизации» (Uzunov et al., 2017). Продвигаемая идея заключается в том, что селекция местных популяций или подвидов, чтобы сделать их более подходящими для пчеловодов, гарантирует принятие и, таким образом, сохранение этих генетически «улучшенных» пчел. Такой подход потребует независимых программ разведения для каждого (местного) подвида/экотипа. Однако, действительно ли такое одомашнивание сохранит генетическое разнообразие? Селекция снижает генетическое разнообразие по определению, поскольку частота одних аллелей и, следовательно, признаков увеличивается за счет других, а выбранные цели в целом не приводят к повышению приспособленности. Например, большинство программ селекции отбирают для снижения склонности к роению, что подразумевает отбор против размножения колоний в эволюционном смысле, снижая приспособленность (Seeley, 2017). Большинство программ селекции отбирают на покорность. Однако недавние исследования показали, что покорность благоприятствует проникновению в колонии чужих рабочих пчел и их клещей V. destructor, что приводит к повышению уровня инвазии и снижению приспособленности (Kulhanek et al., 2021). Использование подхода селективного разведения местных подвидов и популяций привело бы к появлению большого количества «улучшенных» подвидов или местных популяций, все с пониженным генетическим разнообразием и ухудшенной приспособленностью. Как отмечают Requier et al. (2019), хотя некоторые гибридизированные локально адаптированные популяции стоило бы сохранить, большинство существующих программ разведения, а также усилий по сохранению популяций сосредоточены на подвидах, воспринимаемых как «чистые» (Büchler et al., 2010).

В настоящее время несколько селекционных программ направлены на отбор колоний, устойчивых к варроа. Поскольку Varroa destructor является основной современной угрозой для пчеловодства и европейской медоносной пчелы, программы селекции и разведения начались с момента его появления во многих местах (см., например, Le Conte et al., 2020). Некоторые из них отбирают по конкретным признакам, некоторые — по результатам комбинаций признаков (например, рост популяции клещей), а некоторые — просто по выживанию колоний (естественный отбор). Помимо естественного отбора, такие программы неизменно приведут к значительному снижению генетической вариативности. Кроме того, следует помнить, что, хотя сейчас может показаться, что это так, V. destructor не является окончательной или последней угрозой для западной медоносной пчелы. Даже когда отбор идет на выживание, пчеловоды иногда используют только «лучшие» колонии/матки для производства следующего поколения, что сужает генетический вклад и контрастирует с естественным отбором, при котором все жизненно важные колонии вносят свой вклад в следующее поколение. Более того, выбирая только «лучших» маток (спаренных с «лучшими» трутнями), человек выбирает только пчел и предотвращает коэволюцию с их паразитами и симбионтами (Neumann and Blacquière, 2017; Blacquière and Panziera, 2018; Grindrod and Martin, 2021).

На пути к интегрированному подходу к сохранению генетического разнообразия медоносных пчел

Генетическая вариация, присутствующая в местных популяциях, имеет ценность, будь то чистая или гибридизированная природа, и часть ее может помочь адаптироваться к местным условиям. Поскольку естественный обмен генами между колониями ограничен зоной в ∼10 км, понятие локальности имеет довольно небольшой масштаб (Moritz et al., 2007; Jaffé et al., 2010). Предлагаемый нами комплексный подход к сохранению разнообразия медоносных пчел основан на этих аспектах и учитывает два основополагающих момента: (i) Прежде всего, мы рекомендуем оставить воспроизводство колонии: она может сама выбирать маток, которые будут спариваться с наиболее жизнеспособными трутнями в окружающей среде. Это позволит не оставлять только несколько «лучших» выбранных королев и трутней для производства следующего поколения. Обратите внимание, что в естественном отборе выживание сильнейших (Дарвин и др., 1858) достигается не только за счет выживания наиболее приспособленных особей, но и за счет поэтапного отсева наименее приспособленных за счет более низкого репродуктивного успеха. Использование этого подхода в пчеловодстве позволит избежать чрезмерного сокращения разнообразия. (ii) Если дикие популяции медоносных пчел живут на одной территории с колониями, управляемыми пчеловодами, они будут спариваться вместе и будут подвержены влиянию более узкого пула генов/аллелей. Согласно предложению Requier et al. (2019), для защиты этих диких медоносных пчел следует создать зоны изоляции, в которых могли бы сосуществовать колонии, управляемые естественными методами пчеловодства (Blacquière et al., 2019; Seeley, 2019). Кроме того, сохранению диких популяций медоносных пчел может напрямую способствовать сохранение естественных мест гнездования, таких как дупла деревьев (Oleksa et al., 2013; Kohl and Rutschmann, 2018; Requier et al., 2019). Таким образом, планы по сохранению неуправляемых лесов и старых деревьев, присутствующих в живых изгородях или изолированных, будут способствовать сохранению диких медоносных пчел (Requier et al., 2020), а также сохранению полуестественных мест обитания (Rutschmann et al., 2022). Хотя основное внимание уделяется обеспечению пчеловодов пчелами, которые считаются желательными с точки зрения человека, переход к ситуации, когда естественному отбору позволено действовать, поможет сохранить генетическое разнообразие, которое будет иметь решающее значение для сохранения видов медоносных пчел и долгосрочной устойчивости пчеловодства.

Ссылки

Aizen, M. A., Garibaldi, L. A., Cunningham, S. A., and Klein, A. M. (2008). Long-term global trends in crop yield and production reveal no current pollination shortage but increasing pollinator dependency. Curr. Biol. 18, 1572–1575. doi: 10.1016/j.cub.2008.08.066

PubMed Abstract | CrossRef Full Text | Google Scholar

Alaux, C., Le Conte, Y., and Decourtye, A. (2019). Pitting wild bees against managed honey bees in their native range, a losing strategy for the conservation of honey bee biodiversity. Front. Ecol. Evol. 7:60. doi: 10.3389/fevo.2019.00060